Цитоэмбриологические аспекты эволюции электрических органов рыб

Лабас Ю. А., Черданцев В. Г., Глухова Е. Н.

Журнал общей биологии. 2000. Т. 61. N 6. С. 617-637.

ЦИТОЭМБРИОЛОГИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ ЭВОЛЮЦИИ ЭЛЕКТРИЧЕСКИХ ОРГАНОВ РЫБ.

Почти все электрические органы (ЭО) рыб развились из скелетной мускулатуры или из ее эмбриональных зачатков. Единственное исключение: дефинитивные (в отличие от личиночных) ЭО Apteronotidae, образуемые мотонейронами, вторично утратившими связь с мускулатурой. Основная особенность всех ЭО мышечного генезиса - кооперетивная морфологическая и электрофизиологическая полярность их клеток - электроцитов в направлении антерио-постериорной или (у Torpedo, Uranoscopus) дорсо-вентральной осей тела. В частности, для ЭО мышечного происхождения типична односторонняя, асимметричная иннервация электроцитов электромотонейронами. Такая иннервация - необходимое условие суммации электроразрядов. Она является одним из главных отличий ЭО от дефинитивной скелетной мускулатуры. Однако в эмбриогенезе у всех позвоночных животных выраженно полярный характер носит начальная инервация зачатков мускулатуры так называемыми пионерскими мотонейронами. У костистых рыб (судя по данным на Brachidanio rerio) к каждому миотому прорастают отростки трех пионерских мотонейронов, названных по положению их тел в нервной трубке, «ростральным», «медиальным» и «каудальным». Первые два иннервируют с ростральной стороны дорсальный compartment миотома. Третий подходит к вентральному отделу того же миотома с каудальной стороны. У гимнотовых рыб такой же характер сохраняет иннервация ЭО, образуемых из осевой скелетной мускулатуры. К электроцитам ЭО, образованных из дорсального и вентрального отдела миотома, электромотонероны подходят, соответственно, с ростральной и с каудальной сторон. У видов гимнотид с ЭО, образованными как из дорсальных, так и из вентральных отделов, противополярность иннервации дорсального и вентрального отделов ЭО приводит к генерации противополярных импульсов. Суммация этих импульсов создает очень короткий разностный электроразряд. У мормирид противополярность иннервации рострального и вентрального отделов ЭО, образуемого из осевой мускулатуры, не выражена. Однако и у этих, а также всех прочих электрических рыб электромотонейроны напоминают пионерские мотонейроны по следующим признакам: большой размер тел и локализация их вблизи центрального канала в нервной трубке, отсутствие дендритов, электросинаптическая связь, полярный (асимметричный) характер иннервации электроцитов. Вне ЭО кооперативная полярность клеток свойственна только эпителиям, особенно мерцательным. Между тем у некоторых электрических рыб электрогенераторная ткань по ряду своих морфологических признаков сходна с эпителием или среди экспрессированных в ней генов обнаружен типичный для эпителиев ген кератина AE-1.Вышеизложенное позволяет полагать, что ЭО мышечного происхождения - продукт фиксации и усугубления естественным отбором наследственных аномалий, выражающихся в возвращении или в сохранении эмбрионального (т.е. полярного) характера эфферентной иннервации некоторых частей скелетной мускулатуры. Другое отличие ЭО от мускулатуры состоит, по-видимому, в экспрессии отдельных компонентов эпителиального комплекса генов. Предложен метод электромиогрaфического выявления таких аномалий и молекулярно-генетические подходы к анализу их природы. Обсуждаются причины отсутствия ЭО эпителиального генезиса, а также того, что эти органы развились в эволюции только у рыб.

Наше предыдущее сообщение (Лабас, Глухова, 1999) посвящено проблеме: какими могли быть поводы и механизмы естественного отбора, ответственного сперва за конвергентное развитие у представителей разных, взаимо-неродственных групп рыб электрических органов (ЭО) с их начальной, как мы полагаем, сигнальной функцией, а затем, у некоторых электрических рыб, — за замещение или же дополнение этой функции вторичными: средства защиты-нападения либо локаторной (пассивной и активной локации).

При этом происхождение ЭО, их специализированных электрогенераторных тканей (СЭТ), интересовало нас, прежде всего, как пример возникновения новых биологических функций в филогенезе через их смену и необусловленный ими («косвенный») отбор.

В настоящей работе основное внимание уделено другим аспектам эволюционного развития ЭО: предполагаемой нами природе тех форм неопределенной индивидуальной изменчивости, благодаря которым, в принципе, существует возможность появления СЭТ путем естественного отбора.

Согласно нашей гипотезе, ЭО — продукт педоморфоза — переноса в дефинитивный фенотип некоторых эмбриональных признаков. В качестве таковых нами далее рассматриваются разные проявления в СЭТ морфофункциональной связи между общеорганизменной и клеточной полярностью. Подобного рода связь не свойственна мышечным и другим дефинитивным структурам мезодермального генезиса, в отличие от тех же эмбриональных структур, а также эпителиев, особенно-мерцательных.

В ЭО основное проявление этой связи: асимметричная, единополярная эфферентная иннервация всех клеток-электроцитов. Между тем из числа мезодермальных структур, помимо СЭТ, более или менее полярно у позвоночных иннервируются только эмбриональные зачатки осевой и другой скелетной мускулатуры в момент первого установления синаптических контактов с ними хемотропически наводящимися отростками пионерских мотонейронов.

Далее будет рассмотрен ряд подтверждений того, что именно от этих мотонейронов и произошли электромотонейроны, иннервирующие ЭО у разных электрических рыб, а также-некоторые свидетельства привнесения в фенотип электроцитов (опять-таки у разных групп рыб!) признаков, характерных для эпителиев, несмотря на мезодермальный генезис СЭТ.

Также обсуждаются вопросы: почему предшественниками ЭО во всех известных случаях были отдельные элементы осевой, бранхиальной и т.д. мускулатуры или ( в дефинитивном ЭО Apteronotidae) отростки мотонейронов, но-не эпителиальная ткань; какие факторы определили возможность развития ЭО только у низших позвоночных, в отличие от остальных водных многоклеточных животных.

Из всех этих вопросов основным нам представляется природа материала для отбора, сделавшего возможным появление ЭО. Удивительные успехи, достигнутые недавно в изучении наследственных нарушений ориентации отростков пионерских мотонейронов у рыб (на модельном обьекте — Brachidanio rerio), по нашему мнению, открыли перспективы принципиально новых, чисто экспериментальных подходов к проблеме происхождения ЭО.

ОСНОВНЫЕ СВОЙСТВА И ТИПЫ СПЕЦИАЛИЗИРОВАННЫХ ЭЛЕКТРОГЕНЕРАТОРНЫХ ТКАНЕЙ И ИХ КЛЕТОК-ЭЛЕКТРОЦИТОВ.

Напомним (см. также в обз. Лабас, Глухова, 1999) что ЭО развились полифилетически у шести разных групп хрящевых и костистых рыб: Rajidae, Torpedinidae, Mormyriformes, Gymnotoidea, Siluriformes, морских окунеобразных из сем. Uranoscopidae (Bennett, 1970, 1971; Барон, 1982; Bass, 1986). Судя по палео-морфологическим данным, аналогичные органы, возможно, имелись кроме того у некоторых палеозойских панцирников (подотряд Osteostraci) (Stenshio, 1927; Moy-Thomas and Miles,1971) и у стегоцефалов из сем. Loxommatidae (Bjering, 1982).

Основное отличие ЭО от мышц и прочих многоклеточных возбудимых структур состоит в синхронизации и, главное, суммации разрядов отдельных клеток СЭТ — электроцитов (Bennett,1970, 1971; Kuhlenbeck,1973; Bass, 1986). Суммация — результат асимметричной, однонаправленной во всем ЭО эфферентной иннервации электроцитов (как и в мышцах, через n-холинергические синапсы) и обусловленной этим асимметрии электрофизиологических свойств их мембран. Любой ЭО, подобно гальванической батарее, скомпанован из множества параллельно и последовательно «подключенных» клеточных элементов (электроцитов), образующих стопки, колонки или же цепочки (Bennett, 1970; Барон, 1982; Bass, 1986).

У мышечных и нервных структур, давших в эволюции начало ЭО, аналогичные электродипольные свойства в дефинитивном состоянии, если и выражены, то очень слабо. Там, в отличие от ЭО, суммация клеточных разрядов – побочный эффект (George, 1970), чреватый внефункциональной электростимуляцией одними возбудимыми (мышечными, нервными) структурами других, а потому устраняемый естественным отбором.

Как уже отмечалось в нашем предыдущем сообщении (Лабас, Глухова, 1999), проблема, заинтересовавшая еще Ч.Дарвина (1937): поводы и материал отбора, ведущего к появлению ЭО. В настоящее время очевидно, что такой отбор должен вести к увеличению нежелательного в мышцах эффекта суммации, ответственного за разряды ЭО. Природа индивидуальной изменчивости, поставляющей материал для такого отбора, как уже говорилось,рассматривается нами ниже.

В огромном большинстве случаев ЭО представляют собой видоизмененную поперечнополосатую мускулатуру, соматическую или висцеральную. Обычно это, по-видимому, производные ее так называемых «белых», «быстрых» элементов, которые функционирует в спринтерском режиме, требующем высокого уровня синхронизации сокращений отдельных мышечных волокон (Hidaka, Toida, 1959; Bone, 1966, 1970, 1978; Fetscho, 1986; Svoboda, Fetscho, 1996; Барон, 1982).

Единственным известным исключением являются южноамериканские «волновые» (т.е. постоянно и ритмически генерирующие разряды) гимнотовые рыбы Apteronotidae. У них дефинитивные ЭО развиваются не из мышечной ткани, а из взаимо-параллельных аксональных отростков самих электромотонейронов, связанных электро-синаптически. Однако, и у некоторых из этих рыб в постнатальном онтогонезе сперва формируются личиночные ЭО мышечного происхождения, позже исчезающие. Отсюда (Kirschbaum,1983), а также, главное, — из факта возможности восприятия импульсаций нейрогенного ЭО только бугорковыми рецепторами, пока достоверно выявленных лишь у электрических рыб (Вullock, 1982; Zakon, 1988; Finger et all.1986; Moller, 1995), по-видимому, следует, что ЭО мышечного генезиса были и в данном случае первичными в эволюции (Лабас, Глухова,1999) (Единичное сообщение о морфологических структурах, внешне сходных с бугорковыми рецепторами, у индийских сомиков Rita rita (Srivastava, Prasad,1984), принадлежность которых к электрическим рыбам пока — открытый вопрос, не имело дальнейшего продолжения).

Синхронизация и суммация разрядов ЭО может осуществляться различными способами. Так, у морских электрических рыб (Rajidae, Torpedinidae, Uranoscopinae) для сигнальной и электрошоковой функций ( локация в морской воде неэффективна из-за высокой электропроводности) используются ЭО, генерирующие (опять-таки, адаптация к морской воде), преимущественно, сильный ток за счет большого числа взаимно-параллельно «подключенных» элементов-электроцитов при сравнительно низком суммарном напряжении (Барон, 1982; Bass,1986; Moller, 1995). Электроциты у этих рыб — обычно-большие, сильно уплощенные, диско-или чашевидные клетки с электроневозбудимой мембраной, иннервированные только на одной, гладкой стороне, едино-ориентированной во всем ЭО. Разряд ЭО — продукт суммации одних только n-холинергических (как и в мышце) возбуждающих постсинаптических потенциалов (ВПСП ) на иннервированных сторонах электроцитов. В момент нервной стимуляции, осуществляемой в тетанусоподобном режиме, на наружной поверхности этих сторон возникает ступенчато нарастающий отрицательный заряд с пиковыми составляющими порядка 10 мВ (Bennett,1970; Fox, Richardson, 1979; Fox et al., 1984; Барон, 1982; Bass,1986) — типичная картина фазы фацилитации ВПСП в зубчатом тетанусе скелетных мышц (Костюк, 1966; Гурфинкель, Левик, 1985).

У морских сильноэлектрических рыб Torpedinidae и Astroscopus их ЭО, образованные, соответственно, из бранхиальной и заглазничной мускулатуры, генерируют электрический ток, ориентированный в первом случае- в дорсальном, а во втором-в вентральном направлениях (Bennett,1970;Fox, Richardson,1979; Барон, 1982; Bass, 1986).

У прочих электрических рыб, как морских, так и пресноводных, ЭО развиваются из осевой миотомальной ( туловищной, хвостовой), подкожной (электрический сом Malapterurus) (Bennett, 1970; Bass,1986) либо ( у сомов Mochokidae), по видимому, из дорсолатеральной акустической (m. Protractor) мускулатуры (Ladich, Bass,1996). Направление генерируемого тока-продольное, нисходящее или же-восходящее ( на ростральном конце тела, соответственно,"+» или"-»). Иногда оно-противоположное в разных (дорсальных и вентральных) столбцах электроцитов у одной и той же рыбы (см. ниже).

У пресноводных электричесих рыб электроциты генереруют сравнительно высоковольтные разряды (обычно-спайки с овершутом) в связи с наличием в плазмалемме, помимо n-холинорецепторных, также, очевидно, электровозбудимых натриевых и других ионных каналов. Последние, однако, часто бывают распределены неравномерно в плазмалемме. Так, у электрического угря электровозбудимы иннервированные стороны электроцитов (Altamirano et al.,1955; Bennett, 1970, 1971). А у ряда слабоэлектрических пресноводных рыб на этой и неиннервированной сторонах электроцита из-за, надо полагать, разницы в качественном составе либо плотности ионных каналов генерируются спайки разной амплитуды (Sternopigus)-(Bennett, Grundfest, 1959; Bennett, 1970) или разной длительности (Mormyrus) (Bennett, Grundfest, 1961; Bennett, 1970).

У некоторых видов на обоих сторонах электроцита спайки-одинаковые, но слегка сдвинуты во времени (Gnathonemus и др.). Такой эффект обьясняется нарушением эквипотенциальности электроцитов из-за их сложной конфигурации: наличия на иннервированной стороне выростов (так называемых «стеблей»), к которым сходятся синаптические окончания электромоторного нерва (Беннет, 1964; Bennett, 1970; Schwartz et al.,1975 ). У Gymnotus carapo электроциты иннервированы с двух сторон (антериорной и постериорной), но от разных метамеров (отсюда — асинхрония возбуждений), причем на одной из сторон электроцитов (ростральной) возникают лишь ВПСП, а на другой ( каудальной, электровозбудимой) — также и спайки (Trujillo-Cenoz et al.,1984 Caputi, Truillo-Cenoz, 1994; Caputi et al.,1994 ). В трех последних случаях разряды ЭО-очень короткие (иногда-менее 1 мсек), намного короче потенциалов действия отдельного электроцита из-за «взаимовычитания» противополярных токов (Truillo-Cenos et al.,1984; Bass,1986; Ольшанский, 1990; Caputi, Aguilera, 1994; Moller, 1995).

Наконец, у Apteronotidae, в дефинитивных ЭО, образованных S-образно изогнутыми аксональными отростками электромотонейронов, синхронизованные спайки распространяются по этим отросткам сперва в ростральном, затем — в каудальном направлениях, порождая необычайно короткие (несколько мксек) и частые (сотни Гц-более 2 кГц) двухфазные импульсы (Hoshimiya et al.,1980; Heiligenberg et al.,1996 ).

МОРФОФУНКЦИОНАЛЬНАЯ ПОЛЯРНОСТЬ ЭЛЕКТРОЦИТОВ И НЕКОТОРЫЕ ЧЕРТЫ ИХ СХОДСТВА С ЭПИТЕЛИАЛЬНЫМИ КЛЕТКАМИ.

Описанное разнообразие устройства СЭТ и механизмов работы ЭО, несомненно, — продукт длительной адаптивной эволюции. Оно порождено отбором по тем или иным биологическим функциям: первичной, согласно нашей гипотезе — сигнальной или также вторичным: локаторный либо электрошоковой (Лабас, Глухова, 1999).

Между тем уже самая первая и «переходная"из этих функций, т.е.-сигнальная, происходящая непосредственно от мышечных импульсаций (Лабас, Глухова, 1999), предполагает способность каких-то элементов мускулатуры генерировать при возбуждении аномально сильные залповые разряды в связи с несвойственной в норме дефинитивным мышечным волокнам односторонней, асимметричной иннервацией и обусловленного тем эффекта частичной суммации ВПСП. (По крайней мере, авторы не в состоянии предложить какое-то другое рациональное обьяснение этому явлению).

В то же время такая иннервация, несомненно, свидетельствует о кооперативной морфофизиологической полярности самих же клеток-мишеней — мышечных волокон относительно одной из основных общеорганизменных осей, поскольку известно, что ростовые конусы нейронов, продвигаясь по мышцам, образуют синаптические контакты строго избирательно, ориентируясь по принципу лиганд-рецепторных взаимодействий на вполне определенные, репеллентные и аттрактантные, молекулярные маркеры клеточной поверхности ( гликопротеины из числа так называемых семафоринов и др. в сарколемме или, у миобластов, также в матриксе) (Tanaka, Sabry,1995, McCaig, 1996; Wong et al.,1997; Shoji et al.,1997).

Таким образом, односторонняя иннервация клеток-мишеней, в частности, миобластов или мышечных волокон, трансформирующихся в электроциты, может вызываться только тем, что на их неиннервированной части сохранились с эмбрионального периода или почему-то появились позже вновь (см. ниже) маркеры, репеллентные для данного типа нервных окончаний, либо же новообразовалась структура, не имеющая на поверхности соответствующих аттрактантов.

Из этого следует, что те миобласты или мышечные волокна, которые трансформируются в электроциты-клетки СЭТ, должны обретать полярность по признаку качественного состава маркерных молекул сарколеммы (или, у миобластов,- окружающего ее матрикса) еще до иннервации.

Такое обстоятельство имеет принципиальное значение, поскольку кооперативная полярность клеток отличает СЭТ от, по-видимому, всех пока исследованных в этом отношении дефинитивных мышечных и других тканей мезодермального генезиса , но свойственна многим эпителиям, особенно — мерцательным (Sleigh, 1974; Лабас, Маковский, 1976 а,б; Лабас и др.,1987б). В этих последних она необходима для метахронального биения ундулоподий (жгутиков и ресничек), ввиду их полярной механо-возбудимости (Gibbons,1961, 1981 ; Лабас, Маковский, 1976 а,б; Лабас и др.1987б; Sandoz et al.,1988; Sleigh, 1974; Sleigh et al.,1988). Та же полярность сохранилась и в сенсорных структурах, развившихся из мерцательного эпителия (Винников, 1974; Finger,1987). В этих структурах, включая механорецепторы боковой линии, а также — происходящие от них электрорецепторы (Szabo 1974; Bullock, 1982; Bullockk, Heiligenberg, 1985; Zakon, 1986, 1988), она проявляется в единонаправленной полярной чувствительности киноцилий-жгутиков, преобразованных в рецепторные элементы органов чувств и в некоторых электрорецепторах утраченных (Finger, 1974; Szabo,1974; Andres,During,1988; Zakon,1988; Bodznic, Boord,1986; New, 1997; New, Tricas, 1997 ).

И кооперативную электрофизиологическую полярность клеток вне ЭО пока удалось обнаружить у животных (низшие беспозвоночные: колониальные гидроидные полипы) только в эпителиях. Там она является следствием совмещения апикобазальной электрофизиологической полярности этих мио-эпителиальных клеток (электровозбудима лишь базолатеральная сторона) с их наклонной ориентацией в сторону общеорганизменного вектора линейного роста (дисто-проксимальной оси) и не позволяет генерировать суммирующиеся разряды из-за отсутствия синхронизующей иннервации (Лабас и др., 1986, 1987а,б; Казакова и др.,1991).

У эмбрионов позвоночных электрические градиенты свойственны практически любым эпителиальным структурам, включая нервную трубку (Robinson, Stummp, 1984; Hotary, Robinson,1991, 1992, 1994; Nuccitelli,1995). Продольный трансорганизменный потенциал, создаваемый,по-видимому, главным образом, шунтированием трансэпителиального потенциала в области бластопора, на более поздних стадиях развития-ротового и жаберных отверстий (Kalmijn, 1974; Nuccitelli,1995), необходим для нормального протекания морфогенеза, в частности, по-видимому, для дальней гальванотропической ориентации некоторых нервных отростков в антериопостериорном направлении (McCaig, 1996; Hotary, Robinson,1992, 1994; Nuccitelli,1995).

В связи со сказанным примечательно, что, по крайней мере, у одного из пока изученных иммуно-гистохимическими методами видов гимнотовых (Sternopygus) превращение мышечных волокон в электроциты сопровождается экспрессией гена кислого кератина-АЕ1. Этот цитоскелетный белок промежуточных филаментов типичен для эпителиальных клеток. Он, за редкими исключениями, отсутствует в мышечных и других клетках мезодермального происхождения (Patterson, Zakon, 1996).

У Torpedo отмечено морфологическое сходство электроцитов с эпителиальными клетками. Сходный характер носит внутриклеточное распределение органоидов: апикальное смещение ядер и эндоплазматического ретикулума. Кроме того в электроцитах иннервирована гладкая (в отличие от сложнорельефной неинервированной) вентральная сторона, которая по этим двум признакам напоминает базальную сторону клеток некоторых иннервированных плоских эпителиев (Mellinger et al., 1978).

О СХОДСТВЕ В ХАРАКТЕРЕ ИННЕРВАЦИИ ЭМБРИОНАЛЬНОЙ МУСКУЛАТУРЫ С ИННЕРВАЦИЕЙ ЭЛЕКТРИЧЕСКИХ ОРГАНОВ И O ВОЗМОЖНОЙ РОЛИ ПЕДОМОРФОЗА В ИХ ЭВОЛЮЦИИ.

Принципиальное отличие эмбриональной скелетной мускулатуры позвоночных от дефинитивной ( в этом смысле структура мезодермальных производных на ранней стадии их развития сближается с организацией эпителия) заключается в том, что в эмбриогенезе многие группы поперечнополосатых мышц временно, в период начальной иннервации, приобретают кооперативную полярность, хемотропически привлекая к себе растущие окончания отростков нейронов определенных типов выделяемыми аттрактантами.

Первые, так называемые пионерские мотонейроны у позвоночных, а также у высших беспозвоночных животных, ориентируясь хемотропически, а также гальванотропически — во внутриорганизменных электрических полях, устанавливают синаптические контакты со своими клетками-мишенями преимущественно с какой-то одной, для данных мышц постоянной стороны (Berlot, Goodman,1984; Ferns, Hollyday, 1993; McCaig, 1987;1996; Wong et al.,1997).(О том же явлении применительно к осевой мускулатуре позвоночных см.ниже).

В плазмалемме миобластов на этой стадии обычно еще не функционируют в полной мере электровозбудимые натриевые и кальциевые каналы, в отличие от ацетилхолинчувствительных каналов концевой пластинки (Spitzer, 1979). К тому же эти каналы имеют тенденцию группироваться вблизи нервномышечных окончаний ( Betz, Caldwell,1984; Betz et al.,1984). Тем самым создается возможность для генерации полярных и даже суммирующихся разрядов от ВПСП.

Пока полярность такого рода лучше всего изучена в ходе направленной эфферентной иннервации зачатков осевой туловищной мускулатуры высших позвоночных, главным образом, курицы и японского перепела. У этих птиц парные сомиты, сферические образования, на которые фрагментируется осевая мезодерма, давая начало миотомам, не только формируются в направлении от переднего конца тела к заднему, но и сами обладают выраженной переднезадней полярностью, будучи подразделены на передний (ростральный) и задний (каудальный) клеточные компартменты (Stern et al.,1986; Keynes, Stern, 1985, 1987; Bronner-Fraser,Stern, 1991; Asamoto et al.,1990; Brandsaberi et al.,1996)

Компарментализация проявляется преимущественно в зоне формирования склеротома, т.е. на стороне сомита, обращенной к хорде и нервной трубке, в которой сомиты у высших позвоночных индуцируют образование ипсилатеральных спинальных ганглиев. Показано, что отростки пионерских мотонейронов, вырастающие из нервной трубки, образуют синаптические контакты только с клетками рострального компартмента склеротома, каудальный же компартмент избегают. Таким образом, в период начальной иннерваци сомитов у каждого из них иннервирована одна лишь ростральная половина (ср. с полярной иннервацией электроцитов в ЭО) (Norris et al.,1984; Keynes, Stern,1985, 1987). Хемотропическую природу ориентации мотонейронов доказывают опыты с выделением фрагмента сомитной цепочки и ее ретрансплантацией в реверсированном положении: в таком трансплантате иннервируется только каудальная сторона сомитов, прежде бывшая ростральной (Stern et al.,1986, Keynes, Stern,1987; Bronner-Fraser,Stern, 1991; Asamoto et al.,1990; Brandsaberi et al.,1996).

В то же время клетки в сомитах и межсомитных мезодермальных мостиках, судя по данным на шпорцевой лягушке, связаны между собой щелевыми высокопроводящими контактами (Warner,1987), обычно отсутствующими в дефинитивной мускулатуре и в ЭО.

В этих органах электрическую связь между клетками, функционирующими как последовательно соединенные элементы гальванической батареи, обеспечивают только трансмембранные токи утечки. Такое отличие от эмбриональной мускулатуры имеет адаптивное значение, поскольку сравнительно высокое внутреннее сопротивление ЭО повышает их эффективность как источника разрядов, генерируемых во внешнюю среду (Bennett,1971; Барон, 1982; Bass, 1986; Moller,1995).

Первоначальная полярность иннервации характерна для сегментов не только осевой ( миомерной), но и брахиомерной презумптивной мускулатуры (Bennett, Pettigrew, 1974; van Mier et al.,1989; Chandrasekhar et al., 1997). Таким образом, начальная эфферентная иннервация, в отличие от последующей (аполярной), охватывающей все мышечное волокно (так называемый «распределенный» тип иннервации) или оба его прикрепленных к миосептам конца («терминальная» иннервация) (Bone,1966,1970,1978;Fetcho,1986), может первоначально носить односторонний, асимметричный характер (Keynes, Stern,1987; Asamoto et al.,1990). Тем самым в эмбриогенезе позвоночных временно создаются условия для генерации зачатками мускулатуры асимметричных и потому суммирующихся электрических полей от ВПСП при синхронизованных сокращениях мышц- аналог суммации в ЭО.

Нервные импульсации от спинальных мотонейронов на этой стадии носят еще генерализованный, залповый характер, вызывая, в частности, у костистых рыб спорадические спонтанные сокращения туловищной мускулатуры эмбриона: его резкие изгибания и повороты в икринке — «кульбиты» (Резниченко, 1982). Как раз такие движения и могут сопровождаться генерацией более или менее суммирующихся электроимпульсов, несколько напоминающих разряды» ЭО, хотя асимметрично иннервированы у эмбриона не каждая клетка по-отдельности (как в ЭО), а лишь их группы в сомитах, связанные щелевыми контактами.

Полярный (с рострального конца) характер иннервации каждого сомита пионерскими мотонейронами был отмечен еще в прошлом веке (Remak, 1855), а затем-многократно подтвержден на эмбрионах амниот, главным образом, как уже говорилось, птиц. Он долго считался нормой для всех позвоночных, включая рыб ( Stern et al.,1986, Keynes, Stern,1987; Bronner-Fraser,Stern, 1991; Asamoto et al.,1990; Brandsaberi et al.,1996) .

Однако, по современным данным, полученным, правда, только для костистой рыбы Brachidanio rerio, у нее первоначально иннервируются не сомиты (проявляющие и в данном случае выраженную ростро-каудальную полярность, несмотря на слабое развитие склеротомного компартмента)(Morin-Kensicki, Eisen,1997), а формирующиеся из них миотомы.

К каждому миотому сперва подходят отростки трех пионерских мотонейронов, названных «ростральным"(Pro), «медиальным"(Pmi) и «каудальным» (Pca) по их положению в нервной трубке. Зоны иннервации мышц отростками прорастающего первым «каудального», затем «медиального» и, наконец, «рострального» мотонейронов первоначально локализуются в, соответственно, вентрокаудальной, дорсальной и ростромедиальной частях каждого миотома. Таким образом волокна миотомальной продольной мускулатуры эмбриона оказываются на какое-то время иннервированными асимметрично: в дорсальной части миотомов, преимущественно, спереди, а в вентральной, наоборот,-сзади, вблизи их крепления к каудальной миосепте (Eisen et al.,1986;Eisen,1991b, Beattie, Eisen,1997; Morin-Kensicki, Eisen, 1997). Эта асимметрия уменьшается при дальнейшем диффузном распространении по мышечной поверхности ветвящихся отростков тех же пионерских мотонейронов, а затем, по-видимому, вообще исчезает по мере прорастания к мышцам вторичных мотонейронов, следующих за первичными (Gatchalian, Eisen,1992).

Нетрудно видеть, что вышеописанная полярность первоначальной иннервации продольных мышечных волокон в миотомах у B.rerio имеет явные аналогии в характере иннервации ЭО, развивающихся из зачатков осевой миотомальной мускулатуры.

Особенно в этой связи важна следующая закономерность. У многих гимнотовых с ЭО, развивающимися из осевой мускулатуры, электроциты, образующиеся из ее вентральных либо же дорсальных сегментов, иннервированы с разных сторон: с каудальной (cр. с зоной начальной иннервации Pca) или же, напротив, с ростральной (ср. с зонами начальной иннервации Pmi и Pro).

Например, в ЭО Gimnotus (Bennett, Grundfest, 1959), а также в личиночном ЭО Eigenmannia, развивающемся из гипаксиальных мышц туловища (Kirschbaum, 1977), ростральная иннервация свойственна только электроцитам дорсального столбца клеток. В аналогичных вентральных столбцах иннервация, напротив, каудальная, что ведет к уменьшению амплитуды суммарного электроразряда и, как отмечает В.Д.Барон (1982, с.29), «не имеет функционального обьяснения».

У гимнотовых рыб Ramphichthys rostratus в одном ЭО имеются электроциты с тремя типами иннервации: каудальным в вентральных столбцах, маргинально-каудальным в центральныых столбцах и ростральным в дорсальных столбцах субоперкулярной области, что приводит к генерации сложных разрядов с пятью разными волновыми компонентами (Caputi et al.,1994).

В дефинитивном ЭО Eigenmannia, а также у многих других гимнотид (например, у Hypopomus в четырех столбцах его каудального ЭО ( Bennett, 1964, 1970) и у родственного им электрического угря Electrophorus отростки спинальных электромотонейронов подходят к электроцитам только с каудальной стороны (Keynes, 1961; Bennett, 1970, 1971; Bauer, 1979). Однако полагают, что основной ЭО Electrophorus гомологичен личиночному органу Eigenmannia, причем именно его вентральной части (Kirschbaum, 1977). У Apteronotidae в личиночном миогенном ЭО, развивающемся из вентральной осевой мускулатуры, иннервация, опять-таки, — каудальная (Kirschbaum, 1983).

Таким образом, имеются веские основания полагать, что спинальные электромотонейроны у гимнотид происходят от пионерских мотонейронов. В пользу аналогичного генезиса электромотонейронов и у других электрических рыб свидетельствуют следующие черты сходства, отмеченные Фетчо. Эти нейроны, подобно пионерским,- крупные (у Gymnarchus niloticus — 70 mkm), электросинаптически связанные клетки без дендритов, локализующиеся в спинном мозгу дорсально, вблизи центрального канала (Fetcho,1986).

По-видимому, от пионерских мотонейронов происходят и электромотонейроны нейрогенного ЭО Apteronotidae, судя по локализации в спинном мозгу, наличию электросинаптических связей, морфологии ( Bennett,1970; Kirschbaum, 1983; Heiligenberg, 1996). У Rajidae, ЭО которых развиваются из осевой мускулатуры хвоста, электромотонейроны иннервируют электрические пластинки с ростральной стороны, той же, от которой нервные окончания подходят к мышечным волокнам (Барон, 1982; Jacob,1994). Также и у скатов Torpedo marmorata электробласты-предшественники электроцитов, сохраняющие еще миофибриллы и вид дорсовентрально ориентированных зачатков мышечных волокон-миотуб, обретают утолщение на вентральном конце, далее округляются и , наконец, превращаются в пластинки, по-видимому, под влиянием хемосигналов, испускаемых подходящими с вентральной стороны отростками пионерских мотонейронов, предположительно,-будущих электромотонейронов (Mellinger et al.,1978; Fox, Richardson 1979; Fox et al.,1984; Richardson et al.,1985).

Во всех рассмотреных случаях преимущество именно пионерских мотонейронов перед вторичными мотонейронами в качестве предшественников электромотонейронов, вероятно, определяется наличием между первыми электросинаптической связи. Именно- такая связь требуется для синхронного возбуждения электроцитов в ЭО.

Следует, правда, отметить, что у мормирид, по крайней мере, у Pollimyrus isidori вентральные и досальные столбцы электроцитов в личиночном и дефинитивном ЭО иннервированы одинаково — каудально ( все электромотонейроны происходят от Pca?). Разнополярность разрядов этих ЭО (Kirschbaum,Westby, 1975; Kirschbaum,1981a)- результат парадоксальной (взаимо-перпендикулярной) ориентации дорсальной и вентральной колонок в личиночном ЭО, где электроциты, в отличие от дефинитивного ЭО, имеют всего лишь один каудально ориентированный изогнутый стебель и уложены «некомпактно» ( Szabo, 1960; Kirschbaum, 1981; Westby, Kirschbaum, 1977; 1978)). Пока нет столь же четкой картины начальной иннервации электрических пластинок и у Gymnarchus niloticus. Однако, и у этой мормириды с «волновой» генерацией разрядов ЭО иннервация его клеток, судя по имеющимся данным, во всем органе-каудальная (Srivastava, Szabo, 1972, 1973).

В то же время еще одной существенной эмбриологической предпосылкой возникновения электрофизиологической асимметрии может являться различная степень диффузности дорсоростральной и вентрокаудальной первичной иннервации миотомов. На ранних стадиях сомитогенеза зародышей B. rerio отростки дорсоростральных пионерских мотонейронов долгое время остаются локализованными вблизи ростральных миосепт. Отростки же исходно каудальных пионерских мотонейронов диффузно оплетают почти всю вентрокаудальную поверхность миотомов (Pike et al.,1992; Devoto et al., 1996; Beattie, Eisen, 1997; Morin-Kensicki, Eisen,1997).

Итак, судя по данным на B.rerio, первоначальная иннервация осевой и висцеральной презумптивной мускулатуры у рыб, носит, как и у других позвоночных (см. выше), компартментализованный, полярный характер (Eisen, 1991 a,b; Morin-Kensicki, Eisen, 1997; Melancon, 1997). Однако, такая полярность могла бы стать непосредственной предпосылкой для развития ЭО только, сохраняясь в постнатальном онтогенезе, что в норме маловероятно. По мере подхождения к миотомам вторичных мотонейронов эфферентная иннервация мускулатуры проибретает, как уже говорилось, все более диффузный, аполярный характер еще до выклева (Eisen et al.1986; Eisen, 1981a,b; Beatty et al.,1997)).

Тем не менее, известно, что у ряда гимнотовых и мормирид даже личиночные ЭО начинают функционировать только через несколько суток после него, когда эфферентная иннервация мускулатуры практически завершена, кроме, разве что, самых каудальных сегментов. Дефинитивные ЭО образуются из мышечной ткани еще, по крайней мере, на месяц позже, когда уже, тем более, от полярной эмбриональной иннервации мышц, в норме, может не оставаться и следа (Szabo,1972; Kirsсhbaum, Westby, 1975;, Kirschbaum, 1981, 1983; Westby, Kirsсhbaum,1977, 1978; Барон, 1982; Bass,1986).

Таким образом не исключено, что при развитии ЭО происходит как бы вторичное «впадение в детство» мышечной ткани -возврат к полярной иннервации перед тем уже нормально иннервированных мышечных волокон при их редифференцировке в электроциты. Несмотря на такое обстоятельство, явное сходство в полярном характере иннервации эмбриональной мускулатуры и ЭО, особенно, у гимнотид, едва ли-случайное совпадение. По всей вероятности, эти органы — продукт педоморфоза (Северцов, 1987): отбора наследуемых аномалий развития, выражающихся в сохранении или даже-возвращении в дефинитивный фенотип уже перед тем утраченных в постнатальном развитии эмбриональных признаков (см. ниже).

О ПРИЧИНАХ ОТСУТСТВИЯ ЭЛЕКТРИЧЕСКИХ ОРГАНОВ ЭПИТЕЛИАЛЬНОГО ГЕНЕЗИСА.

Предложенная нами гипотеза обьясняет, почему не бывает ЭО, происходящих от трансорганизменных, антерио-постериорных квази-постоянных потенциалов (обычно-несколько мВ, электропозитивная сторонаснаружи-на ростральном конце, происхождение см. ниже) и их модуляций дыхательными и прочими движениями, хотя такие потенциалы улавливаются низкочастотными ампулированными электрорецепторами рыб куда лучше, чем мышечные импульсации и, по-видимому, играют немаловажную роль в поведенческих реакциях.

Так, у акул и скатов электросенсорное восприятие дыхательного ритма других особей используется для обнаружения жертвы и в социальном, в частности, брачном поведении (Kalmijn, 1974, 1988; New,1994 ). У личинок и мальков гимнотид, по нашему предположению, восприятие ампулированными низкочастотными электрорецепторами искажений сигналов механической модуляции собственного трансорганизменного электрического поля вблизи обьектов, отличающихся по электропроводности от воды, при ритмических (около 10 Гц) ундулирующих движениях туловища и непарных плавников — провизорный механизм активной электролокации, появляющийся еще перед выклевом, за несколько суток до первых разрядов даже личиночного ЭО (Лабас, Глухова, 1999).

Казалось бы, что у рыб в такой связи вполне вероятен отбор на усиление трансорганизменных антерио-постериорный потенциалов и на специализацию механизмов механической модуляции собственного квазипостоянного электрополя в качестве аналога сигнальных ЭО. Это поле, как говорилось выше,-результат шунтирования трансэпителиального потенциала (порядка +30 мв) в областях повышенной проводимости покровных тканей ( у эмбрионов-бластопора, у взрослых особей-ротового и анального отверстий, жаберного аппарата), а также-мощных ионно-транспортных процессов в жаберном эпителии (Kalmijn, 1974; Hotary, Robinson,1994; Nuccitelli, 1992, 1995). Выше уже говорилось, что и в эпителиалиях ( по крайней мере, в осевых мио-эпителиальных структурах у низших беспозвоночных) возможна компановка электрофизиологически полярных клеток аналогично последовательно и параллельно подключенным элементам гальванической батареи -(Лабас и др., 1986, 1987а,б; Казакова и др.,1991).

Однако, все нервные механизмы, управляющие разрядами ЭО у рыб, развились из моторных ядер и периферических элементов управления мышечными локомоциями (Bennett, 1970,1971; Bass,1986; Барон, 1982),скорее всего, от комплекса, вовлеченного в реакции атаки или испуга, «бросок» (Svoboda, Fetscho,1996). Как известно, ЭО происходят, в основном, от «белой», «быстрой» мускулатуры, функционирующей в «спринтерском» режиме ( Bennett,1970; Барон, 1982; Moller, 1995).

Между тем функции эпителия и мускулатуры совмещаются только в мио-эпителиальных клетках низших беспозвоночных, у которых нет центральной нервной системы. В эфферентной иннервации эпителиев у других животных, включая рыб, полностью отсутствуют эволюционные предпосылки для развития механизмов запуска и синхронизации разрядов ЭО.

Ранее Беннетом было высказано предположение, что и сами электрорецепторы у низших позвоночных первоначально развились из механорецепторов боковой линии для восприятия рыбами собственной электрической активности, например — высокоамплитудных электроимпульсаций от акустической мышцы, от клеток Маутнера и т.д. с функциями кинестетической обратной связи и т.п. (Bennett,1970; наши возражения см. в Лабас, Глухова, 1999).

Ввиду нечувствительности ампулированных электрорецепторов к спайковому высокочастотному компоненту таких импульсаций, нам более вероятной представляется связь через механические модуляции собственного квазипостоянного электрического поля при разного рода периодических локомоциях. На той же основе может осуществляться и примитивная форма активной электролокации (Лабас, Глухова, 1999). Однако, для развития и на этой основе ЭО отсутствуют исходные условия, связанные с иннервацией. Кроме того очевидно, что и вышерассмотренная гипотетическая система активной электролокации в связи с потенциалами трансэпителиального происхождения может функционировать только у ранней молоди или у взрослых рыб малого размера, т.к. эффективна лишь на весьма коротких дистанциях из-за малой амплитуды трансорганизменного потенциала. Этот последний определяется, главным образом, величиной трансэпителиального потенциала (Nuccitelli, 1995) и потому мало зависит от размеров рыбы.

О ПРИЧИНАХ НАЛИЧИЯ ЭЛЕКТРИЧЕСКИХ ОРГАНОВ ТОЛЬКО У НИЗШИХ ПОЗВОНОЧНЫХ..

Наконец, изложенная в этой и предыдущей (Лабас, Глухова, 1999) наших работах гипотеза дает возможность объяснить, в силу каких причин ЭО развились только у рыб. У высших позвоночных необходимые предпосылки для развития ЭО из эмбриональных зачатков осевой мускулатуры, несомненно, имеются в связи со строго полярной иннервацией сомитов пионерскими мотонейронами (см.выше). Некоторые из низших млекопитающих, однопроходных и даже насекомоядных (ехидна, выхухоль) к тому же обладают весьма чувствительными электрорецепторами (Schleich et al.,1986; Manger et al.,1997; Gould et al.,1993). Однако, у этих не постоянно водных животных отсутствуют поводы для отбора на появление ЭО с функциями внутри- или межвидовой сигнализации. Как говорилось в нашем предыдущем сообщении, такая функция, по-видимому, всегда бывает первичной для новообретаемых ЭО (Лабас, Глухова,1999). Между тем у китообразных электрорецепторы отсутствуют и, тем более, не имелись у наземных предков этих животных.

Одна из особенностей начальной иннервации миотомальной мускулатуры у современных земноводных, судя по данным на шпорцевой лягушке, состоит в том, что каждый аксон пионерского мотонейрона, продвигаясь в дорсовентральном направлении по поверхности миотома, ветвится, сразу же распространяясь за вертикальную миосепту и образуя синаптические окончания одновременно на терминалях двух противополярно, таким образом, иннервируемых продольных мышечных волокон в смежных миотомах (van Mier, 1989). Очевидно, что такой характер начальной иннервации оставляет мало шансов на обретение кооперативной электрофизиологической полярности, по крайней мере, осевой миотомальной мускулатурой (см., однако, в нашем предыдущем сообщении (Лабас,Глухова, 1999) о стегоцефалах, предположительно (Bjering, 1982), имевших ЭО, развивающиеся из заглазничных мышц, как и у современных Astroscopus).

У круглоротых (Teravainen,1971 ;Bone,1978), иннервация сегменарной мускулатуры носит, хотя и полярный, но медиальный характер. Мышечные импульсации при такой асимметрии могут суммироваться лишь как взаимо-параллельно подключенные элементы, генерирующие латеро-медиально ориентированный ток. И этот вариант иннервации, опять-таки, дает мало шансов для развития ЭО.

У ланцетника иннервация осевой мускулатуры принципиально отличается от таковой у позвоночных и исходно носит аполярный характер (Willis,1963). К тому же у современных круглоротых, а также у ланцетника и низших хордовых, по всей вероятности, отсутствуют формы социального поведения, способствующие появлению электрической сигнализации-(территориальная агрессия и т.п.).

Наконец, у ряда беспозвоночных, членистоногих и др., нервномышечная система имеет метамерное строение, причем сегменты, как и у позвоночных, подразделяются на ростральный и каудальный компартмент, а пионерские мотонейроны тоже полярно подходят к некоторым клеткам-мишеням ( например, к мускулатуре конечностей у насекомых (Berlot, Goodman,1984; Wong et al.1997) . Однако, первые же аксоны, вырастающие из брюшной цепочки, проявляют тенденцию к сильному ветвлению Беклемишев, 1944), что, по-видимому, препятствует полярной иннервации.

НАСЛЕДУЕМЫЕ НАРУШЕНИЯ ЭФФЕРЕНТНОЙ ИННЕРВАЦИИ ОТДЕЛЬНЫХ МЫШЕЧНЫХ ГРУПП-ПРЕДПОЛАГАЕМЫЙ МАТЕРИАЛ ОТБОРА НА ПОЯВЛЕНИЕ ЭО.

Таким образом, согласно нашей гипотезе, материал для отбора ЭО появился вследствие возникновения новой морфогенетической корреляции и, тем самым, нового канала изменчивости — изменчивости полярности иннервации зачатков мускулатуры. Возможность же отбора по этой изменчивости предопределена изначальным наличием ампулированных электрорецепторов, способных воспринимать низкочастотные компоненты ( растянутые спайки, залпы, слитые ВПСП в тетанусе) обычных мышечных импульсаций, (Лабас, Глухова, 1999).

Приведенные выше данные позволяют полагать, что к появлению ЭО в филогенезе ведет отбор мутаций, сохраняющих или даже вновь восстанавливающих в постнатальнальном онтогенезе электродипольные свойства отдельных групп мышечных волокон, связанные с их начальной, односторонней иннервацией, а также, возможно, с аномальной экспрессией в этих структурах мезодермального генезиса некоторых компонентов эпителиального комплекса генов (см. выше).

В частности, вполне вероятно, что для ЭО, развивающихся из осевой мускулатуры, исходным материалом отбора служили наследуемые аномалии эфферентной иннервации нескольких миотомов ( их вентрального либо дорсального сегмента) пионерскими мотонейронами трех вышеназванных типов. Эти аномалии в тех или иных группах миотомов выражались, например, в поляризации на поверхности мышечных волокон зон, где локализованы маркерные молекулы-лиганды, привлекающие нервные окончания данного типа либо, напротив, избегаемые таковыми. Последствием подобного рода пока не выявленных «электрических мутаций» могла стать дисимметризация импульсаций (ВПСП) в отдельных частях аксиальной или другой скелетной мускулатуры ( Лабас, Глухова, 1999) и, в результате, их суммация, генерация аномально больших разрядов во внешнюю среду в момент одиночного пролонгированного или тетанусоподобного сокращения мышцы. При этом особенно вероятным материалом для отбора могли быть наследуемые аномалии, проявляющиеся на относительно ранних стадиях постнатального развития, когда иннервация мускулатуры и в норме, вероятно, отчасти сохраняет свою начальную полярность (см. выше).

Мышечные сокращения на этих стадиях носят еще сравнительно продолжительный (пролонгированные ВПСП), генерализованный (синхронизация) и более или менее ритмический характер (изгибания туловища и вышеупомянутые спорадические повороты) (см. в обзоре Лабас, Глухова, 1999),а затем-также первичные плавательные движения-частые (до нескольких Гц), антерио-постериорные кинематические волны-процесс, электрофизиологически изученный пока, главным образом, на эмбрионах шпорцевой лягушки )(van Mier et al.,1989; Tunstall, Roberts, 1991). В частности, от наследуемых нарушений начальной эфферентной иннервации дорсальных или вентральных сегментов отдельных миотомов пионерскими спинальными мотонейронами у гимнотид могли путем отбора развиваться СЭТ с, соответственно, каудально (от Pca) иннервированными электроцитами в вентральных сегментах миотомов или, напротив, с ростральной иннервацией ( от Pmi или Pro) в дорсальной области (см. выше).

Не исключено даже, что некоторые «электрические мутации», так или иначе нарушающие эфферентную иннервацию отдельных групп осевой и др. мускулатуры, могут быть гомологичны у разных, неродственных между собою рыб, что, собственно, и создало предпосылку для полифилетического развития удивительно сходных по локализации и строению ЭО нередко-в разных, взаимо-неродственных таксонах (ср. ЭО, развивающиеся из осевой мускулатуры у гимнотовых и мормирид, из бранхиальной-у Torpedinidae и ископаемых бесчелюстных Kieraspidae, из заглазничной — у Astroscopus и, предположительно, у стегоцефалов Loxomatidae).

При сравнении местоположения ЭО у Torpedinidae и Kieraspidae вырисовывается даже подобие гомологического ряда, поскольку у разных представителей этой вымершей группы пресноводных бесчелюстных (Westol,1958; Moy-Thomas, Miles, 1971; Кэрролл, 1992) ЭО (согласно кажущейся нам неубедительной аргументации Керролла,-лишь их морфологический аналог-так называемые «электрические поля») по местоположению удивительно напоминают ЭО разных Torpedinidae: T. marmorata, T. ocellata, Narcine brasiliensis (Cox, Breder, 1943; Bennett, 1970, 1971).

При этом отбор шел на диссиметризацию местоположения нервномышечных окончаний, их смещение к одному из концов волокон, и, тем самым — на усиление асимметричных, а потому суммирующихся компонентов электрических импульсаций (в начальном этапе-ВПСП) мускулатуры, вовлеченной в агонистическое поведение и другие социально значимые реакции или также-ответственной за генерацию звуковых сигналов. Условием отбора, как уже говорилось в нашем предыдущем сообщении, являлось наличие электрорецепторов у данного вида или у взаимодействующих с ним хищников, конкурентов и т.п.(Лабас, Глухова,1999).

В начале это, по всей видимости, были ампулированные электрорецепторы. Последующее конвергентное появление и развитие бугорчатых рецепторов в связи с функциональной специализацией ЭО у мормирид и гимнотовых-совершенно особая эволюционная проблема, не затронутая нами. Однако, в связи с неспособностью ампулированных рецепторов воспринимать короткие (менее 10 мсек) сигналы ( Hopkins,1986; Ольшанский, 1990; Heiligenberg et al.,1996), правомерно полагать, что разряды филогенетически молодых ЭО у"переходных» форм должны отличаться от аналогичных разрядов ЭО, прошедших более длительный эволюционный путь, своей сравнительно большей длительностью даже у пресноводных рыб в связи с низким уровнем синхронизации импульсаций отдельных электроцитов и (или), особенно, как результат временной суммации ВПСП в тетанусе (Лабас, Глухова, 1999). Такие примитивные ЭО с чисто сигнальной функцией могут происходить, непосредственно, от нейтральных «электрических мутаций», придающих аномально полярный характер иннервации тех или иных частей мускулатуры.

При этом не исключено, что дисимметрирующее действие на мышцы у мутантов оказывают химические сигналы, поступающие из нервных клеток, или также трансорганизменные градиенты, для нервных окончаний-электрические и веществ-морфогенов (McСaig,1986,1987, 1996; Jay, 1996), а для мускулатуры-только этих последних, не вызывающих такой эффект в норме у дефинитивных мышц. Роль подобного рода гуморальной «векторизующей информации» (Лабас и др., 1987б) в процессе образования из сферических миобластов определенным образом ориентированных мышечных волокон доказана в экспериментах на эмбрионах шпорцевой лягушки ( McСaig, 1986).

Между тем недавно идентифицированы гомеогены группы Hox и другие (гомологичные Pair-rule дрозофилы), с экспрессией которых так или иначе связаны антериопостериорные морфофункциональные градиенты у позвоночных (Vaneeden et al.,1998; Amores et al.,1998). У взрослых особей Torpedo в денервированных частях ЭО электроциты, перед тем как дегенерируют, вновь обретают до того ими утраченное сходство с миотубами-зачатками мышечных волокон: свидетельство того, что дифференцировка электроцитов, в частности, их вторичная поляризация, в отличие от первичной, ответственной за полярную иннервацию, индуцируется химическими сигналами, испускаемыми нервными окончаниями (Mellinger et al., 1978). Подобное же векторизующее действие сигналов, поступающих из нервных окончаний, предположили, наблюдая процесс регенерации хвостового ЭО у Eigenmannia (Srivastava,1978).

В пользу мутаций, обусловливающих одностороннюю иннервацию мышечных волокон как начального этапа в эволюции ЭО, свидетельствует организация уже упомянутых выше электроцитов со стеблевидными иннервированными отростками-предполагаемым гомологом крепящейся к миосепте терминали мышечного волокна (Барон, 1982). Это же следует из того, что, как уже отмечено выше, полярная иннервация-единственный общий признак СЭТ при столь большом многообразии их морфологии и механизмов функционирования у разных электрических рыб (Bennett,1970).

Таком образом, вполне реальной представляется возможность индуцировать «электрические» мутации мутагенными агентами, выявляя посредством накопления и компьютерного анализа аномально большие электромиографическиеические ответы на внешнюю электростимуляцию. Эту последнюю желательно осуществлять импульсами вентродорсально направленного постоянного тока, возбуждающего тела и отростки спинальных мотонейронов ( при, по возможности, минимизированном раздражении моторных центров головного мозга и горизонтально ориентированных проводящих путей в спинном мозгу!), применяя в то же время продольное, антерио-постериорное, отведение электрических разрядов рыб внешними электродами.

Имеются и вполне реальные шансы идентифицировать гены, порождающие своими мутациями подобного рода аномалии, а также-те, экспрессия которых отличает СЭТ от ее мышечного окружения, у разных электрических рыб с перспективой последующих оценок степеней гомологии, что было бы чрезвычайно интересно с эволюционной точки зрения. Подтверждением служит то, что уже в настоящее время у B.rerio, а также у нематод Caenorabditis и дрозофил радиационным способом получены мутанты с многоообразными морфологически выраженными аномалиями эфферентной иннервации мускулатуры, причем идентифицированы соответствующие гены (Eisen, Pike, 1991; Kimmel et al.,1991; Akimenko et al.,1994; Appel et al.,1995).

Доказано,что у B.rerio многие из таких аномалий связаны с мутационными изменениями фенотипа клеток осевой мезодермы. В дальнейшем из нее дифференцируются мышечные клетки-мишени. На комбинации маркерных молекул в экстрацеллюлярном матриксе и плазмалемме этих клеток строго избирательно ориентируются растущие аксональные отростки мотонейронов, в частности,-уже вышеупомянутых пионерских, причем «ошибочно» ориентированные окончания втягиваются вновь (Melancon et al.,1997; Ebens et al.,1997) . Местоположение тел пионерских нейронов в нервной трубке, а также характер их аксогенеза и выбор адресов (промежуточных, конечного ) ростовыми конусами аксонов-контролируются разными комбинациями генов, которые частично выделены и исследованы (Eisen, Pike,1991; Kimmel et al.,1991; Vaneeden et al.,1997; Tannahil et al.,1998).

Установлено, что это, в частности, так называемые LIM-гомеогены (от «limb"-"конечность» у тетрапод), гомологичные у многих многоклеточных животных (Appel et al.,1995; Alves-Gomes et al., 1995; Varelaechavarria et al.,1996; Thor, Thomas,1997; Glasgow et al.,1997). Множественность маркерных (cемафориновых и др.) молекул , по которым осуществляется контактное наведение на клетки-мишени ростовых конусов нервных отростков (Kimmel et al.1991; Appel et al.,1995;Jay, 1996; Bittie, Eisen,1997; Shoji et al.,1998) делает выбор ими адресов высокомутабельным признаком.

Итак, безотносительно к справедливости вышевысказанных предположений о природе «электрических мутаций», вполне вероятным кажется, что материалом отбора на появление ЭО явилась поливариантность в степени и в сроках сохранения в постэмбриональном периоде остаточных явлений эмбриональной, полярной иннервации, пролонгации разрядов и тетанусоподобной активности разных мышечных групп. В этом-еще один аргумент (см. также Лабас, Глухова, 1999) за то, что начальные функции ЭО, скорее всего, во многих случаях относились к тем или иным формам поведения личинок или мальков, их внутригрупповой сигнализации либо-взаимодействиям с родительскими особями.

И, в то же время, пока открытый вопрос: почему у всех, до сих пор исследованных в этом отношении электрических рыб, кроме Torpedinidae (Mellinger et al.,1978; Richardson et al.,1985; Asher et al.,1994), СЭТ образуется, хотя и у мальков, но все-таки относительно поздно в постнатальном онтогенезе: из уже полностью сформировавшихся мышечных волокон с их эфферентной иннервацией (см. выше)? Не следует ли из этого, что и «электрические» мутации могут проявляться в фенотипе по каким-то пока не ясным причинам не ранее той или иной стадии постнатального развития, несмотря на то, что ЭО, как уже говорилось выше, по всей вероятности,-продукт педоморфоза?

Литература

Барон В.Д.Электрогенераторные системы рыб .М."Наука».1982.113 с.

Басов Б.М.Электрические поля пресноводных неэлектрических рыб.М."Наука».1985.109 с.

Барон В.Д.,Михайленко Н.А.//ДАН СССР .1976.т.229.4.с.983-986.

Дарвин Ч.Происхождение видов //Огиз-Сельхозгиз М.-Л.1937.с.266-274 .

Казакова Н.И.,Лабас Ю.А.,Белоусов Л.В.Соотношение между полярностью электрических реакций и дистопроксимальной полярностью у гидроидных полипов.Онтогенез.1991.т.22,N1,с.84-89.

Константинов А.И., Мовчан В.Н. Звуки в жизни зверей .Изд-во ЛГУ.Л.1985.302 стр.

Костюк П.Г.Механизм пессимального торможения мышечного сокращения // Биофизика мышечного сокращения.1966.М.Наука.с.89-98.

Лабас Ю.А.,Маковский В.С.//Биопотенциалы, связанные с мерцательным движением, как начальный этап эволюции возбудимых структур. //в:"Немышечные формы подвижности».Пущино.1976.с.109-125.

Лабас Ю.А.,Маковский В.С.Роль мерцательного аппарата в эволюции рецепторных органов чувств.//в:"Немышечные формы подвижности». Пущино.1976.с.126-136.

Лабас Ю.А.,Белоусов Л.В.,Казакова Н.И.,Баденко Л.А.Реакция на электрическое поле как показатель связи между общеорганизменной и клеточной полярностью у гидроидных полипов//Онтогенез.1987.,т.18,N 2 ,с.154-168.

Лабас Ю.А.,Белоусов Л.В.,Казакова Н.И.Организменная и клеточная полярность.в:"Теоретические и математические аспекты морфогенеза"М.Наука.1987.с.95-106.

Лабас Ю.А.,Глухова Е.Н.Механизмы расширения и смены биологических функций в филогенезе на примере специализированных электрогенераторных тканей рыб.//Журнал Общей Биологии., т.60 N5. с.510-526.

Моршнев К.С.,Ольшанский В.М.Электрические разряды азиатского сома омрок (Bimaculatus (Siluridae).ДАН.1997.т.354,N3,с.419-422.

Ольшанский В.М.Бионическое моделирование электросистем слабоэлектрических рыб .М."Наука».1990.207 с.

Протасов В.Р.,Бондарчук А.И.,Ольшанский В.М.Введение в электроэкологию.М."Наука».1982.336 с.

Asamoto K.,Noyo Y.,Aoyama H./Do peanut receptors on somites control the behavior of neural cells? /Develop.,Growth & Differentation.1990.Vol 32.N 1.P.91-96.

Asher O, Fuchs S, Souroujon MC. Acetylcholine-Receptor and Myogenic Factor Gene-Expression in Torpedo Embryonic Development NEUROREPORT 1994, Vol 5, Iss 13, pp 1581-1584

Appel-B Korzh-V Glasgow-E Thor-S Edlund-T Dawid-IB Eisen-JS Motoneuron Fate Specification Revealed by Patterned Lim Homeobox Gene-Expression in Embryonic Zebrafish DEVELOPMENT 1995, Vol 121, Iss 12, pp 4117-4125

Andres K.H. and M.von During. Comparative anatomy of vertebrate electroreceptors// in: Trans.and cellulat mechanisms in sensory receptors (ed.by W.Hamann and A. Iggo). 1988. Prog.Brain Res.74.Elsevier.Amsterdam.113-131.

Baron-VD Orlov-AA Golubtsov-AS African Clarias Catfish Elicits Long-Lasting Weak Electric Pulses EXPERIENTIA 1994, Vol 50, Iss 7, pp 644-647

Baron V.D.,Labas J.A."Electromimicry», a special type of emitation behaviour in fish? in: Proc. of the 1-st neuroetholog. Congr.(abstr.).Tokyo.1986.p.112.

Bass A.H.//Electric Organ revisited://.in:"Electroreception».//Ed.T.H.Bullock,W.Heiligenberg./N.Y.,Wiley .1986.P.13-70.

Bass A.H. A hormone-sensitive communication system in an electric fish //Neurobiology. 1986b. vol.17.,N 3,P.131-155. Kirshbaum F.Myogenic electric organ precides the neurogenic organ in Apteronotid fish. Naturwissenschaften 1983.Bd 70.,S.205-207.

Berlot J.A.,Goodman C.S.,Guidanse of the periferal pionneer neurons in the grasshoper :adhesive hierarchy of epithelial and neuronal surfaces//Sci..1984.v.223.,N 4635,p.493-495.

Bennett M.V.L. Comparative physiology electric organs// Annu.Rev. Physiol.1970.v. 32 ,p.471-528.

Bennett, M.V.L.Electric organs//in: Fish Physiology. 1971. vol.5, W. S. Hoar and D.Randal, eds. Acad.press, N.Y.,5 Pp. 347-349 Bennett M.V.L.,Grundfest H.//Electrophysiology of electric organs in Gymnotus carapo// J.Gen.Physiol./1959,v.42,p.1067-1104.

Bennett M.V.L., Grundfest H. Studies on morphology and electrophysiology of electric organs// 111.Electrophysiology of electric organs in Mormyrids// in:Bioelectrogenesis/ Eds. C.Chages ,Pals de carvalgo. Amsterdam.Elsevier.1961.P 113-135.

Bjering H.C. Electric Tetrapods? Stud. in Herpetology,Rocek Z.(ed.).1986.Prague.P. 29-36.

Bullock T.H. (1982). Electroreception.Ann.Rev.Neurosci.5:121-170. Boddecke R., Slijper E.I.,van der Stelt A. Histological characteristics of the body musculature of fishes in connection with their mode of life. Proc.Konikl.nederl.acad.wet.C. 1959.v 62.,p.576-589.

Bodznick, D. and Boord R.I.1986.Electroreception in Chondrichthies.//in: Electroreceptions./T.H.Bullock and W.Heilgenberg eds..Wiley.N.Y. 1986. Pp. 225-256.

Bone Q. On the functions of the two types of myotomal muscle fiber in elasmobranch fish. J.Mar.Biol.Ass.U.K. 1966.v.46,P.321-349.

Bone Q. Muscular innervation and fish classification.//In:Symp. Intern.Zoofil.1st.Univ.Salamanca,1970,p.369-377.

Bone Q. Locomotor muscle. In:Fish physiology//Eds.W.S.Hoar, D.H.Randall.N.Y.Acad.Press,1978,v.7, p.361-424.

Bratton B.O., Christiano A.,Mc Clennan N.,Murray N.,O,Neil E.,Ritzen K.,The electric organ discharrge of the scate (Rajidae):waveform ,occurence and behaviur relationships.Soc.Neurosci.Abstr.1993.19:374.

Betz W.I. and Caldwell H.Mapping electric currents around sceletel muscle with a wibrating probe//J.gen.Physiol.1984;vol. 83 P:143-156.

Betz W.J.,Caldwell H.,Kinnamon S.C.//Physiological basis of a steady endogenous current in rat lumbrical muscle//J.gen.Physiol.1984.vol.83.P.175-192.

Brandsaberi-B Wilting-J Ebensperger-C Christ-B The Formation of Somite Compartments in the Avian Embryo INTERNATIONAL JOURNAL OF DEVELOPMENTAL BIOLOGY 1996, Vol 40, Iss 1, pp 411-420

Betz W.I. and Caldwell H.Mapping electric currents around sceletel muscle with a wibrating probe//J.gen.Physiol.1984;vol. 83 P:143-156.

Betz W.J.,Caldwell H.,Kinnamon S.C.//Physiological basis of a steady endogenous current in rat lumbrical muscle//J.gen.Physiol.1984.vol.83.P.175-192.

Brandsaberi-B Wilting-J Ebensperger-C Christ-B The Formation of Somite Compartments in the Avian Embryo INTERNATIONAL JOURNAL OF DEVELOPMENTAL BIOLOGY 1996, Vol 40, Iss 1, pp 411-420

Baron-VD Orlov-AA Golubtsov-AS African Clarias Catfish Elicits Long-Lasting Weak Electric Pulses EXPERIENTIA 1994, Vol 50, Iss 7, pp 644-647

Caputi-A Aguilera-PA Field Potential Analysis of the Electromotor System in Gymnotus-Carapo / JOURNAL OF COMPARATIVE PHYSIOLOGY A-SENSORY NEURAL AND BEHAVIORAL PHYSIOLOGY 1996, Vol 179, Iss 6, pp 827-835

Caputi-A Trujillocenoz-O The Spinal-Cord of Gymnotus-Carapo — The Electromotoneurons and Their Projection Patterns BRAIN BEHAVIOR AND EVOLUTION 1994, Vol 44, Iss 3, pp 166-174

Caputi-A Macadar-O Trujillocenoz-O Wave-Form Generation in Rhamphichthys-Rostratus (L) (Teleostei, Gymnotiformes) J COMP PHYSIOL A 1994, Vol 174, Iss 5, pp 633-642

Devoto-SH Melancon-E Eisen-JS Westerfield-M Identification of Separate Slow and Fast Muscle Precursor Cells in-Vivo, Prior to Somite Formation DEVELOPMENT 1996, Vol 122, Iss 11, pp 3371-3380

Eisen Y.S.,Myers P.Z.,Westerfield M.Pathway selection by growth cones of identefied motoneurones in live zebra fish embryos.//Nature.1986. vol.320.pp.269-271.

Eisen-JS Developmental Neurobiology of the Zebrafish JOURNAL OF NEUROSCIENCE 1991, Vol 11, Iss 2, pp 311-317

Eisen-JS Pike-SH The SPT-1 Mutation Alters Segmental Arrangement and Axonal Development of Identified Neurons in the Spinal @Cord of the Embryonic Zebrafish NEURON 1991, Vol 6, Iss 5, pp 767-776

Eisen-JS Motoneuronal Development in the Embryonic Zebrafish DEVELOPMENT 1991, Iss S2, pp 141-147

Common Molecular Pathways for Patterning of the Body Axis, Limbs, Central-Nervous-System, and Face During Embryonic-Development CLEFT PALATE-CRANIOFACIAL JOURNAL 1995, Vol 32, Iss 6, pp 525-527

Fox G.O.,Richardson G.P.// The developmental morphology of Torpedo marmorata electric organ. Electrogenic phase.// J.Compar.Neurol.1978.v.179.p. 677-697.

Fox G.O.,Richardson G.P.,Kirk C.Torpedo electromotor system development. Neuronal cell death and electric organ development in the fourth branchial arch. J.Compar. Neurol.236.:274-281.

Fetchо J,R. A review of the organization and evolution of motoneurons innervating the axial musculature of vertebrates.// Brain Research Rev.1986.v.12 N3.p.243-480.

Finger T.E..,Bell C.C.,Carr C.E..//Comparisions among electroreceptive teleosts: whay are electrosensory systems so similar?// in:Electroreception (ed.T.H. Bullock and W.Heiligenberg). Wiley.,N.Y.P.465-481.

George R.E.//The summation of muscle fibre action potencials.Med.and Biol. Eng,1970.,v.8, N4 ,p.357-360.

Gatchalian-CL Eisen-JS Pathway Selection by Ectopic Motoneurons in Embryonic Zebrafish NEURON 1992, Vol 9, Iss 1, pp 105-112

Gould E., McShea W.,Grand T.(1993).Function in the star in the star-nosed mole ,Condylura cristata .J.Mamm.76:108-116

Heiligenberg-W Metzner-W Wong-CJH Keller-CH Motor Control of the Jamming Avoidance-Response of Apteronotus-Leptorhynchus — Evolutionary Changes of a Behavior and Its Neuronal Substrates JOURNAL OF COMPARATIVE PHYSIOLOGY A-SENSORY NEURAL AND BEHAVIORAL PHYSIOLOGY 1996, Vol 179, Iss 5, pp 653-674

Hagedorn M., Womble M.,Finger T.E.//Synodontid Catfish: a New Group of Weakly Electric Fish.Behaviour and Anatomy.//Brain.Behav.Evol. 1990;35:268-277.

Hotary-KB Robinson-KR The Neural-Tube of the Xenopus Embryo Maintains a Potential Difference Across Itself DEVELOPMENTAL BRAIN RESEARCH 1991, Vol 59, Iss 1, pp 65-73

Hotary-KB Robinson-KR Evidence of a Role for Endogenous Electrical Fields in Chick-Embryo Development DEVELOPMENT 1992, Vol 114, Iss 4, pp 985-996

Hotary-KB Robinson-KR Endogenous Electrical Currents and Voltage Gradients in Xenopus Embryos and the Consequences of Their Disruption DEVELOPMENTAL BIOLOGY 1994, Vol 166, Iss 2, pp 789-800

Hotary KB. Robinson KR. Evidence of a role for endogenous electrical fields in chick embryo development. Development. 114(4):985-96, 1992 Apr.

Hopkins C.D.in:"Electroreception"//Ed .T.H.Bullock,W.Heiligenberg .N.Y.,Wiley.1986.P.527-576.

Hagedorn M .in:"Electroreception"//Ed. T.H.Bullock ,W.Heiligenberg.N.Y.,Wiley.1986.P.497-525.

Heymer A.,Harder W.//Erstes Auftreten electrischen Entladungen bei einem jungen Mormyriden.Naturwiss.1975.,B.462.,S.489.

Hidaka K.,Toida N.Biophysical and mechanical properties of red and white muscle fibers in fish.J.Physiol.Lond.1959.v.201.,p.49-59

Jacob-BA Mceachran-JD Lyons-PL Electric Organs in Skates — Variation and Phylogenetic Significance (Chondrichthyes, Rajoidei) J MORPHOL 1994, Vol 221, Iss 1, pp 45-63

Johanels A.C. On the origin of electric organ in Malapterurus electricus.Microsc.Sci. 1956.v. 97:455-464.

Janetzko A.,Zimmerman H.,Volknandt W.//Cell Tissue Res.1987.Vol. 247.P.613-624 .

Keynes R.D .The development of electric organ in Electrophorus electricus in:Bioelectrogenesis/Eds. C.Chages a.A.P.Carvalho.Amsterdam.Elsevier.1961.p.14-18.

Kawasaki-M Comparative-Analysis of the Jamming Avoidance-Response in African and South-American Wave-Type Electric Fishes BIOLOGICAL BULLETIN .1996, Vol 191, Iss 1, pp 103-108

Kirschbaum F.Electric organ ontogeny: distinct larval organ precedes the adult organ in weakly electric fish//Naturwiss.1983 .Bd 70 .S.205-207.

Kirshbaum F.Electric organ ontogeny: distinct larval organ precedes the adult organ in weakly electric fish.Naturwissenschaften, 1977.Bd 64,S.387-388.

Kirschbaum F.Ontogeny of larval and adult electric organ in the mormyrid electric fish Pollimyrus isidori. 1 Light microscopic studies?

Kirschbaum F. a.Westby G.W.M. Development of the electric discharge in mormirid and gymnotid fish (Marsucennius sp. and Eigenmannia virescens)-Experientia ,1975,vol.31.,p.1290-1293.

Kirshbaum F. Ontogeny of both larval electric organ and electromotor neurons in Pollymirus isidori (Mormyridae, Teleostei)&//Adv. Physiol. Sci. 1981. Vol.31.,P. 129-157.

Kirschbaum F.Myogenic electric organ precedes the the neurogenic organ in apteronotid fish./Naturwissenschaften.1983. B. 70:205-207.

Kirschbaum F.Development of the electric discharge in mormyrid and gymnotoid fish (Marcusenius sp. and Eigenmannia virescens). Experientia .1975.v.31:1290-1294.

Keynes R.Y.,Stern C.D. Segmentation in the vertebrate nervous system.Nature.1984.v.307.N 5947.P.453-455 //?Trends Neurosci.1985.Vol . 8.P.220-224.

Keynes R.D .The development of electric organ in Electrophorus electricus in:Bioelectrogenesis/Eds. C.Chages a.A.P.Carvalho.Amsterdam.Elsevier.1961.p.14-18.

Kriebel-ME Dowdall-MJ Pappas-GD Downie-DL Detached, Purified Nerve-Terminals from Skate Electric Organ for Biochemical and Physiological-Studies BIOLOGICAL BULLETIN 1996, Vol 190, Iss 1, pp 88-97

Kuhlenbeck H.Electric nerves and organs; bioluminescence//in: The central nervous system in vertebrates //G.Karger (ed.).Basel et al. // V.3,Part 2, &5 //1973. P.878-907 .

Kriebel-ME Dowdall-MJ Pappas-GD Downie-DL Detached, Purified Nerve-Terminals from Skate Electric Organ for Biochemical and Physiological-Studies BIOLOGICAL BULLETIN 1996, Vol 190, Iss 1, pp 88-97

Kalmijn A.J.The detections of fields from unanimate and animate sources other than electric organ//in: Handb.os Sensory Physiol. Springer Verl.Berlin.1974..V.111/3, p.147-200.

Kalmijn A.J. Detection of weak electric fields. //in:Sensory Biology of Aquatic Animals//J.Atema et al.eds Springer Verl.N.Y.1988.Pp507-528.

Kimmel-CB Hatta-K Eisen-JS Genetic-Control of Primary Neuronal Development in Zebrafish DEVELOPMENT 1991, Iss S2, pp 47

Kano M.Development of extitability in emryonic chick skeletal muscle cells//J.Cell.Physiol.1975.v.86.,p.503-510.

Kawasaki-M Comparative-Analysis of the Jamming Avoidance-Response in African and South-American Wave-Type Electric Fishes BIOLOGICAL BULLETIN .1996, Vol 191, Iss 1, pp 103-108

Kirschbaum F.Electric organ ontogeny: distinct larval organ precedes the adult organ in weakly electric fish//Naturwiss.1983 .Bd 70 .S.205-207.

Kirshbaum F.Electric organ ontogeny: distinct larval organ precedes the adult organ in weakly electric fish.Naturwissenschaften, 1977. Bd 64,S.387-388.

Lissman H.W.On the function and evolution of electric organs in fish//J.Exp.Biol.1958.vol.35,p.156-191.

Ladich-F Bass-AH Sonic/Vocal-Acousticolateralis Pathways in Teleost Fishes — A Transneuronal Biocytin Study in Mochokid Catfish JOURNAL OF COMPARATIVE NEUROLOGY 1996, Vol 374, Iss 4, pp 493-505

Lanyon W.E.The ontogeny of wokalizations in birds//in:Animal songs and communication.Amer.Inst.Biol.Sci.7.1960.

Mier van P., Armstrong j.,Roberts A.// Development of early swimming in Xenopus laevis embryos: myotomal musculature, its innervation and activation //Neurosci.Vol.32,N1.P 112-126.

Moller P. Electrical fishes.History and behaviour.Chapman C. and P.Hall (eds).1995.london.

Metzner-W Viete-S The Neuronal Basis of Communication and Orientation in the Weakly Electric Fish, Eigenmannia .2. Electrolocation and Avoidance of Jamming by Neighboring Conspecifics NATURWISSENSCHAFTEN 1996, Vol 83, Iss 2, pp 71-77

McCaig C. D. Myoblasts and notochord influence the orientation of somitic myoblasts from Xenopus laevis .//J. Embryol. exp. Morphol. 1986. vol.93.,N1., P.121-131.

Mellinger J.,Belbenoit P.,Ravaille M.,Szabo T.Electric organ development in Torpedo marmorata.Chonrichthyes.Develop.Biol.1978.v.67:167-188.

New J.G.Electric Organ Discharge and Electrosensory Reafference in Scates.1994. Biol.Bull.187: 64-75.

New-JG Electric Organ Discharge and Electrosensory Reafference in Skates BIOLOGICAL BULLETIN 1994, Vol 187, Iss 1, pp 64-75

Nuccitelli-R Endogenous Electric-Fields Measured in Developing Embryos ADVANCES IN CHEMISTRY SERIES 1995, Vol 250, pp 109-124

Nilsson-GE Brain and Body Oxygen Requirements of Gnathonemus Petersii, a Fish with an Exceptionally Large Brain JOURNAL OF EXPERIMENTAL BIOLOGY 1996, Vol 199, Iss 3, pp 603-607

New J.G. The evolution of Vertebrate Electrosensory System //Brain, Behav.,Evol. 1997:50: 244-252..

Norris W.E.C.,Stern D.,Keynes R.J.//Molecular differences between the rostral and caudal halves of the sclerotome in the chick embryo// Development.105.pp 541-548.

Patterson-JM Zakon-HH Differential Expression of Proteins in Muscle and Electric Organ, a Muscle Derivative JOURNAL OF COMPARATIVE NEUROLOGY 1996, Vol 370, Iss 3, pp

367-376 Perrins-R Roberts-A Cholinergic and Electrical Motoneuron-to-Motoneuron Synapses Contribute to on-Cycle Excitation During Swimming in Xenopus Embryos JOURNAL OF NEUROPHYSIOLOGY 1995, Vol 73, Iss 3, pp 1005-1012

Pike-SH Melancon-EF Eisen-JS Pathfinding by Zebrafish Motoneurons in the Absence of Normal Pioneer Axons DEVELOPMENT 1992, Vol 114, Iss 4, pp 825-831

Raible-DW Eisen-JS Lateral Specification of Cell Fate During Vertebrate Development CURRENT OPINION IN GENETICS & DEVELOPMENT 1995, Vol 5, Iss 4, pp 444-449

Roberts-A Perrins-R Positive Feedback as a General Mechanism for Sustaining Rhythmic and Non-Rhythmic Activity JOURNAL OF PHYSIOLOGY-PARIS 1995, Vol 89, Iss 4-6, pp 241-248

Richardson G.P.,Rinschen B.,Fox G.Torpedo electromotor system development:developmentally regulated neurotrophic activities of electric organ tissue//J.of compar.neurol.1985.231:339-352.

Stern C.D.,Sisodiya S.M.,Keynes R.J.//Interaction betwwen neurites and somite cells :inhibition and stimulation of neurite growth in the chick embryo.//J.embryol.exper. morphol.1986.vol.91.pp.209-226.

Stensio E. The downtonian and devonian vertebrates of Spitzbergen.p.1.Cephalaspidae.Skr.Svalbard Nordishavet.Oslo.1927. 391p.

Hall C.,Bell C.,Zelick R.//J.Comp.Physiol.A.1995.Voll 177 ,P.29-39. Venkatasubramanian K.,Solursh M.//Develop.Biol.1984.Vol.104 .P.428-432.

Schwartz I.R.,Pappas G.D.,Bennett M.W.L. The fine structure of electrocites in weakly electric teleost .J.Neurocytol.1975.vol.4.,p.87-114.

Shieh-KT Wilson-W Winslow-M Mcbride-DW Hopkins-CD Short-Range Orientation in Electric Fish — An Experimental-Study of Passive Electrolocation// JOURNAL OF EXPERIMENTAL BIOLOGY 1996, Vol 199, Iss 11, pp 2383-2393

Soucek B. and Carlson A. D. Brain Windows in Firefly Communication.//J.theor.Biol. (1986) vol. 119,N 1 ,P.47-65.

Schikorski-T Braun-N Zimmermann-H Projection of Brain-Stem Neurons to the Giant Electromotoneurons in the Cervical Spinal-Cord of the Electric Catfish Malapterurus-Electricus BRAIN BEHAV EVOL 1994, Vol 43, Iss 6, pp 306-318

Srivastava C. B.L.,Szabo T.//Development of electric organs of Gymnarchus niloticus .1.Origin and histogenesis of electroplates.-J. Morphol.1972.,vol.138.P.375-386 .

Srivastava C.B.L.Differentation of electric organ from muscle precusors in the regenerating tail of a weakly electric teleost :a morphogenetic approach.//J.Exper.Biol.1978.vol 16.,p.762-767.

Schwartz I.R.,Pappas G.D.,Bennet M.W.L.The fine structure of electrocytes in weakly electric Teleost.J.Neurocitol.1975.v.4.:87-114.

Szabo T.Development of the electric organ of Mormyrides.-Nature, 1960,vol.188.,P.760-762.

Svoboda-KR Fetcho-JR Interactions Between the Neural Networks for Escape and Swimming in Goldfish JOURNAL OF NEUROSCIENCE 1996, Vol 16, Iss 2, pp 843-852

Sshlegel P.A. and Roth A.Tunning of electroreceptors in the blind cave salamander Proteus anguinus //Brain.,Behav.,Evolut.,1997. vol.149.:132-136.

Schlegel A.P. Behavioral sensitivity of the european cave salamander, Proteus anguinus, and a pyrenean newt, Euproctus asper, no electrical fields in water //Brain,Behav.,Evol. 1997; 49:121-131

Teravainen H.Anatomical and physiological studies on muscles of Lamprey. J.Neurophysiol.1971.v.34.:954-973.

Tricas-TC Michael-SW Sisneros-JA Electrosensory Optimization to Conspecific Phasic Signals for Mating NEUROSCIENCE LETTERS 1995, Vol 202, Iss 1-2, pp 129-132

Thakker-NS Evans-DGR Horner-K Davies-DR Armstrong-J Guy-S Harris-R Sloan-P TriJllo-Genoz O.,Echague J.A.,Macadar O.Innervation pattern and electric organ dicharge waveform in Gymnotus carapo (Teleostei;Gymnotiformes).J.Neurobiol.1984.v.15:273-281.

Tunstall M. and Roberts A.//Longitudinal coordination of motor output during swimming in Xenopus embryos// Proc.Roy.Soc.Lond.B.(1991)vol.244.P.27-32.

Tannahill D., Geoff M.W.,Cook G.M.W., Keynes R.J. Axon guidance and somites. Cell Tiss.Res.1997.v.290: 275-283.

Thompson K.S.On the individual history of cosmine and possible electroreceptive function of the pore canal system in fossil fishes //in:Problems in Vertebrate Evolution (ed. S.M.Andrews, R.S. Miles and A.D.Walker) AP.,London. 1977.

Vieira-VLA Johnston-IA Muscle Development in the Tambaqui, an Important Amazonian Food Fish JOURNAL OF FISH BIOLOGY 1996, Vol 49, Iss 5, pp 842-853

Vanderbank-FH Kramer-B Phylogenetic-Relationships Between 8 African Species of Mormyriform Fish (Teleostei, Osteichthyes) — Resolution of a Cryptic Species, and Reinstatement of Cyphomyrus Myers, 1960 BIOCHEMICAL SYSTEMATICS AND ECOLOGY 1996, Vol 24, Iss 4, pp 275-290

Westby G.W.G.,Kirshbaum F.,Emergence and development of the electric organ discharge in mormyrid fish Pollimyrus isidori.2 Replacement of the larval by the adult discharge.J.Comp.Physiol.A.1978.vol.127.,p.45-59.

White E.G.The origin of the electric organ in Astroscopus guttatus.//Dep. Mar.Biol.Carnegie Inst.Washington.,Pap from the Dep.of Mar.Biol.1918.,N 252.,p.139-172.

Wong J.T.W.,Yn W.T.C.,O,Konnor T.P..Transmembrane grasshoper semaphorin 1 promoter axon autgroth in vivo. Development. 1997. .v.124:3597-3607..

Willis C.On the innervation the segmental musculature of the yong ammocoetic larva with special reference to the so-called end-plates.//Z.Microsk.anat.Forsch.1963.B.70.1-2.S.118-138.

Zakon-HH Hormonal Modulation of Communication Signals in Electric Fish DEVELOPMENTAL NEUROSCIENCE 1996, Vol 18, Iss 1-2, pp 115-123

Zupanc-GKH Horschke-I Tectal Input to the Central Posterior Prepacemaker Nucleus of Weakly Electric Fish, Apteronotus Leptorhynchus — An in-Vitro Tract-Tracing Study BRAIN RESEARCH 1996, Vol 739, Iss 1-2, pp 201-209

Проблемы Эволюции

Цитоэмбриологические аспекты эволюции электрических органов рыб

Литература

Рекламные ссылки