О ранних этапах биологической эволюции с позиции геномики

Шестаков С. В.

2003

С. В. Шестаков

О РАННИХ ЭТАПАХ БИОЛОГИЧЕСКОЙ ЭВОЛЮЦИИ С ПОЗИЦИИ ГЕНОМИКИ

Геномика вносит существенный вклад в обсуждение вопросов теории эволюции, включая 1) филогенетические связи трех царств (бактерии, археи, эукариоты); 2) роль горизонтального переноса генов как инструмента инновационных приобретений; 3) значение механизмов редукционной эволюции. В обзоре рассмотрена схема последовательных событий на ранних этапах геномной эволюции и основные положения археозойной гипотезы и эндосимбиотической модели (химеризация геномов) происхождения эукариот. Особое внимание уделено "водородной" гипотезе сопряженного и одновременного возникновения эукариотической клетки и митохондрии.

Геномика изучает структурно-функциональную организацию геномов, представляющих собой упорядоченную физическую совокупность всех генов и генетических элементов, определяющих фенотипические признаки организма. В последние годы определена полная нуклеотидная последовательность геномов большого числа видов прокариот, ряда низших эукариот и модельных представителей растений и животных. У многих объектов секвенированы субгеномы хлоропластов и митохондрий. Эти достижения открыли принципиально новые возможности для сравнительного анализа не только отдельных групп генов, но и целых геномов, что оказало революционизирующее влияние на развитие ключевых направлений эволюционной биологии. Геномика внесла радикальный вклад в обсуждение фундаментальных вопросов теории эволюции.

1. Построена концептуальная схема универсального филогенетического древа жизни (Woese et al., 1990), состоящего из трех основных доменов (царств) - бактерий, архей и эукариот, берущих начало от единого гипотетического "корневого" предка. Геномика расширила арсенал методов молекулярной филогении и геносистематики, изучающих генотипическую генеалогию, и в то же время подчеркнула суть различий между подходами "классических" дарвинистов и "рафинированных" молекулярных биологов в оценке природы эволюционных процессов. Биологическая эволюция отражает результаты фенотипической изменчивости и процессов отбора, реализуемых на популяционном уровне, а молекулярная эволюция геномов - это изменения в макромолекулах, позволяющие судить о генотипическом родстве/различиях организмов, но не отражающие в полном объеме историю происхождения и эволюции видов. В планетарном же масштабе представления о биологической эволюции базируются на понимании закономерностей эволюции сообществ, формирование и судьба которых определяются состоянием и динамикой геосферно-биосферной системы в целом (Заварзин, 2000).

2. Осознана первостепенная роль горизонтальных (латеральных переносов генов (Doolittle. 1998, 1999b; Jain et al., 1999; Eisen, 2000; Woese. 2000; Koonin et al., 2001), особенно на ранних этапах эволюции, как главного инструмента инновационных приобретений, т.е. фактора, определяющего развитие адаптивного потенциала клеток и, в конечном счете, того удивительного биоразнообразия, которое далеко не всегда может быть сведено к понятиям экологической целесообразности. Инновационную ценность имеют три основных типа переносов (Koonin et al., 2001): а) привнесение нового гена, не имеющего аналогов в геноме реципиента; б) перенос паралогичного гена от генетически далекого донора; в) "приживление" гена ксенолога путем замещения собственного гена, ответственного за сходную функцию. Бесспорная эволюционная значимость горизонтальных переносов казалось бы инициирует кардинальное переосмысление постулатов дарвинистической схемы дивергентной эволюции, но на самом деле лишь подчеркивает иной, не менее важный биологический смысл вертикального пути наследования. Во-первых, это способ поддержания базового генома и передачи оптимизированного набора ортологичных генов, фактор защиты от "размывания" генома горизонтальными переносами, способными вносить дисбаланс в сложившиеся генные ансамбли таксона. Во-вторых, возникающие в ходе вертикальной эволюции вариации семейств паралогичных генов обеспечивают процессы усложнения геномов и "прогрессивных" путей интеграции клеточных систем. Таким образом, как подчеркивает К. Вуз (Woese, 2000), именно взаимодействие векторов горизонтального переноса и вертикальных путей усложнения клеток и являлось основной движущей силой на ранних этапах биологической эволюции.

3. Новое освещение получили многочисленные факты редукционной эволюции, связанные с утратой генов, путей метаболизма, онтогенетических этапов, клеточных структур и даже целых органелл. Стало очевидным, что редукционная эволюция геномов лежит в основе реализации "экономически" выгодной стратегии приспособления организмов к специализированным, узким экологическим нишам, например, в случае облигатных патогенных бактерий (Шестаков, 2001). Редукция генных блоков происходит при функциональной оптимизации клеточных структур, митохондрий и хлоропластов (Martin, Herrmann, 1998), в эволюции некоторых групп организмов -в частности, это относится к амитохондриальным протистам (Martin, 1999b; Lang et al., 1999). Недооценка значимости механизмов редукционных геномных перестроек "застопорила" изучение таких биологических явлений, как онтогенетическая диминуция хроматина, отсутствие корреляции между размерами геномов и высоким иерархическим положением видов (Petrov, 2001), экологически "необоснованное" отсутствие органов или репродуктивных систем.

4. Мощный импульс получили волнующие всех биологов дискуссии о сценариях возникновения и эволюции клеточных органелл и происхождения эукариот. Геномика дала не только массивы новых сведений "за" и "против" ранее предложенных гипотез, но и создала предпосылки для появления совершенно новых идей о причинах и механизмах одновременного и сопряженного происхождения эукариот и митохондрий (Martin, Muller, 1998).

Прежде чем перейти к обсуждению этих тем, целесообразно в краткой форме обобщить воззрения, касающиеся последовательности процессов, предшествовавших формированию первичных клеток (оставляя за рамками статьи фундаментальные вопросы, связанные с появлением АТФ, аминокислот, нуклеотидов, РНК и ДНК, генетического кода и т.д.). На рис. 1 приведена схема, основанная на представлениях о том, что 2.5-3.5 млрд. лет назад уже могли существовать в суммарном ДНК-геномном пуле (прогеноте) наборы модулей, способных обеспечить ключевые реакции в нестабильных метаболических конгломератах. Действие селективных факторов энергетической выгоды и синтрофных взаимодействий стимулировало сборку геномов. При этом в результате горизонтальных обменов геномные домены оказывались в едином "коммунальном хозяйстве", где происходило обогащение генами, полезными для экофизиологической адаптации в конкретных геосферных условиях. Формирование предклетки могло произойти после множественных попыток, но в конечном счете по монофилетическому сценарию. В этом случае правомочно говорить о едином универсальном корне возникновения первичной клетки, от которой и пошли предковые линии трех царств (Woese, 1998). Вместе с тем, учитывая разнообразие физико-химических условий (различия в температуре, газовой среде, ионных градиентах, концентрации химических элементов и т.д.) можно предполагать, что в разных геонишах планеты происходили акты неоднократного и неравноценного возникновения примитивных клеток, эволюционная судьба которых затем складывалась в русле конвергентных тенденций общих принципов организации геномов. Главенствующими процессами в тот период были интенсивные горизонтальные переносы, в результате которых и возникла запутанная геномная мозаика, поразившая микробиологов, создававших филогенетические схемы на основе гомологии рибосомной РНК и некоторых других консервативных маркеров. Анализ большого числа генов, кодирующих различные белки дал для одного и того же организма весьма разнообразные формы филогенетических деревьев (Brown, Doolittle, 1997; Gupta, 1998; Ribeiro, Golding, 1998). Стало ясно, что на основании традиционных подходов трудно построить конгруентную картину генеалогии микроорганизмов (да и других организмов) из-за недостаточности знаний о путях горизонтальных переносов. На основе этой информации и возникла идея Ф. Дулитла (Doolittle, 1999a) о том, что происходившие на ранних этапах эволюции события базировались не столько на бифуркации, сколько на принципе множественного взаимодействия геномных сетей. Эта картина (типа мицелия), предложенная Дулитлом, скорее соответствует схеме многокорневого древа, где различные клеточные линии возникли в результате переплетения горизонтальных, вертикальных, диагональных и многоступенчатых генных переносов.

На следующем этапе (рис. 1) доминирующей темой стала автономизация клеток, фиксация базовых наборов ортологичных генов, закрепление экологически целесообразных способов питания и метаболизма, становление барьеров, сужающих возможности горизонтального переноса генов. Дальнейшая эволюция клеток шла по линии структурно-функциональной консолидации и стабилизации геномов, компартментализации, организации транспортных систем, дивергенции пара-логичных генов, появления и компоновки регуля-торных элементов, совершенствования систем управления. На этом этапе и появились высокоорганизованные прокариоты, предшественники современных видов, многие из которых, естественно, должны отличаться от своих предков, поскольку прошли длительный эволюционный путь через смену геологических эпох и череду глобальных экологических кризисов.

С учетом схемы, приведенной на рис. 1, рассмотрим основные положения гипотез эукарио-тизма, активно обсуждавшихся до 1998 г. На рис. 2 изображена схема, обобщающая концепцию аутогенного возникновения эукариотической клетки и эндосимбиотического происхождения митохондрий. История развития этих представлений детально обсуждена в обзоре В. Мартина и др. (Martin et al., 2001).

Согласно схеме универсального древа жизни (Woese, 2000) на самых ранних этапах эволюции произошло разделение на две исходные прокари-отические линии - бактерии и археи, которые принципиально различаются между собой системами воспроизводства и реализации генетической информации. Эти различия относятся прежде всего к процессам репликации, транскрипции, трансляции. По ряду других характеристик (клеточная архитектура, способ деления, метаболические пути и т.д.) современные бактерии и археи имеют много общего, но радикально отличаются от эукариот отсутствием цитоскелета, цитоплаз-матического ретикулума и ядра, окруженного оболочкой. Уникальные отличия археи от бактерий и эукариот связаны в основном с особенностями строения и путей метаболизма липидов (Brown, Doolittle, 1997).

Под действием каких факторов и каким образом произошло расхождение археи и бактерий по признакам организации базовых информационных систем - это главная загадка однокорневой схемы эволюционного процесса. Обсуждалась идея (Sogin, 1991) об исходно параллельном развитии этих двух линий, одна из которых берет начало от РНК-базового метаболизма, а другая основана на ДНК-системе. В рамках этой гипотезы наличие общих черт в организации клеток бактерий и археи вполне логично можно было бы объяснять интенсивными горизонтальными переносами и сходством действия векторов, определяющих формообразование и механизмы деления прокариотических клеток. Такое предположение указывает на возможность независимого происхождения этих двух царств при использовании универсального генетического кода. Однако эти размышления не отвергают гипотезу отделения от архейной линии ветви, давшей начало эукари-отам, что согласуется с представлениями о малой вероятности горизонтальных переносов генов информационного аппарата (по сравнению с генами метаболизма и так называемых операционных систем).

В геосферно-биосферных условиях протерозоя началось становление клетки прото-эукарио-та (John, Whatley, 1975) с аутогенным формированием внутриклеточных структур (Cavalier-Smith, 1975) в результате инвагинации и реконструкции мембранных элементов. Позднее в качестве возможного кандидата на роль предшественника цитоскелета стали рассматривать участвующие в клеточном делении прокариотические белки FtsZ и FtsA, имеющие сходство с тубулином и актином эукариотических клеток (см. Martin, 1999b). В новейшем варианте аутогенной гипотезы (см. Cavalier-Smith, 2002) эукариоты возникли из ветви Ргеcariota, которая приобрела способность к формированию белкового эндоскелета и эндомембраны в отличие от ветви, давшей начало археям.

Данные сравнительной геномики на основе анализа большого числа различных белков в принципе разрешают почти любые версии ветвления царств из единого корня, но не могут дать ясных ответов из-за поливариантного характера оценок молекулярно-филогенетических связей даже для консервативных маркеров. Поэтому рассмотрим только несколько гипотез, упоминаемых в обзорах последних лет (Brown, Doolittle, 1997; Martin et al., 2001).

В одном из сценариев (Gogarten et al., 1989; Iwabe et al., 1989) обсуждается возможность дупликации генома первичного прото-эукариота, не имеющего эквивалента среди ныне живущих организмов. Поэтому у разных ветвей и оказалось много сходных генов, которые передаются по вертикали. При обсуждении этой темы возникла идея об эволюции ядерного генома из линии, имеющей много общего с одной из групп архей (гипотеза еоцита), отличной от других архейных групп (Rivera, Lake, 1992).

Археозойная гипотеза прямого возникновения из архейной линии прото-эукариота, не имеющего митохондрий, предполагала (Cavalier-Smith, 1987), что такая клетка была анаэробным организмом, из которого возникла ветвь амитохонд-риальных протистов (археозоа), близких к современным видам микроспоридий и метамонад. Примитивный эукариот из другой ветви и стал хозяином для а-протеобактерии в симбиогенезе (рис. 2), в результате которого появилась прото-митохондрия. После редукции генома и множественных геномных перестроек возникли современные митохондрии, которые, несмотря на разнообразие деталей, построены по единому плану, что указывает на их монофилию (Kurland, Ander-sson, 2000; Lang et al., 1999).

Вместе с тем геномика дала убедительные свидетельства в пользу того, что протисты без митохондрий не могли быть у истоков возникновения первичного эукариота, а появились позднее, вторичным путем, в результате редукционной утраты митохондрии. У современных амитохондри-альных протистов обнаружены ядерные гены, продукты которых нужны только для функционирования митохондрий, что указывает на уязвимость археозойной гипотезы (Embley, Hirt, 1998; Roger, 1999; Philippe et al., 2000).

Выяснилось, что в геноме эукариот немало генов, как архейного, так и типично бактериального происхождения, обслуживающих процессы, происходящие в цитоплазме (Ribeiro, Golding, 1998; Martin, 1999a). Как же появились в ядре бактериальные гены, которые не только привнесли новую информацию, но и вытеснили большое число генов архейной линии (за исключением генов информационных систем). Проще всего это можно было бы связать с горизонтальным перемещением генов из прото-митохондрии в ядро. При этом возникают непростые вопросы, касающиеся природы генетических механизмов, обеспечивающих интеграцию "чужих" генов и их экспрессию в эукариотическом ядре. Надо учитывать также, что продукты "бывших" митохондриаль-ных генов должны возвращаться в органеллу с помощью специальных транспортных систем. У сахаромицетов в митохондрию доставляется более 400 белков, многие из которых кодируются ядерными генами, не имеющими бактериальных гомологов.

В свою очередь, немало генов бактериального происхождения элиминированы из митохондриального генома. Конечно, и редукционные процессы и латеральные переносы, происходившие при оптимизации генома митохондрий, были полезными как для страховки от мутационных потерь, так и для совершенствования компартментализации и координации метаболических систем в целой клетке. Сейчас уже нет оснований говорить о полуавтономном статусе митохондрий, а нужно рассматривать эту органеллу как качественно новую интегральную структуру, встроенную в многосетевую систему жизнеобеспечения эукариотического организма.

Латеральные переносы, обогащающие ядерный геном, могли быть не только результатом векторных рекомбинационных событий, но и следствием разрушения (переваривания) эндо-симбионта, в результате чего высвобождались ДНК-блоки. Перенос мог осуществляться и за счет поступления в ядро к-ДНК копий, синтезируемых в прото-митохондрии (Henze, Martin, 2001). Новые геномные фрагменты могли поступать из различных бактерий и архей, которые служили пищей для одноклеточных эукариот, способных к эндоцитозу (Doolittle, 1998). Таким способом увеличивался диапазон привносимых извне генов, дающих преимущества быстрее, чем градуальное накопление мутационных изменений. Здесь уместно подчеркнуть, что современная генетика рассматривает точечные мутации в основном как инструмент элиминации признаков (что само по себе имеет большую селективную ценность), нежели как магистральный источник инноваций. Вместе с тем большое эволюционное значение имеют мутации в генах, контролирующих генетические процессы репликации, рекомбинации, репарации (Arher, 2000), а также изменения в регуляторных генах и элементах, оказывающих плей-отропное действие на функционирование многих генов и, соответственно, на координацию многокомпонентных генных сетей.

Согласно другой гипотезе (эндосимбиотической) эукариотическая клетка возникла не в результате ветвления филогенетического древа, а путем слияния предковых линий архей и бактерий. Эта гипотеза (Doolittle, 1980; Gupta, Golding, 1996; Moreira, Lopez-Garcia, 1998; Gray, Doolittle, 1999; Horiike et al., 2001), хотя и базируется на идеях симбиогенеза, принципиально отличается от концепции симбиотического происхождения клеточных органелл в клетках эукариотического хозяина. Поэтому более правильно называть ее гипотезой слияния (химеризации), что согласуется с мозаичной природой генома эукариот и с предположением о возникновении ядерной оболочки вследствие инвагинации прокариотичсской мембраны в безъядерную цитоплазму. По одной из версий этой гипотезы (Zillig, 1989; 1991) прото-эукариот не существовал до химерного слияния предковой архей и бактерии. Разработка этой концепции на основе геномного анализа по ключевым белковым генам позволила сделать вывод о том, что в слиянии с архейной линией участвовала грамм-отрицательная альфа-протеобактерия (Gupta, Golding, 1996). Архейный компонент участвовал в формировании ядра, а бактериальная линия обусловила особенности цитозоля, что и объясняет (Sogin, 1991) заметные расхождения в характере филогенетических деревьев, построенных по информационным системам и многим белкам. Вместе с тем нельзя не отметить, что анализ древних генов ряда белков теплового шока согласуется как с однокорневой, так и с сетевой схемой эволюции за счет активных горизонтальных переносов (рис. 1). Мир прокариот многообразен по эколого-физиологическим параметрам, и поэтому к трактовке филогенетических связей, выявляемых даже при полногеномном анализе, надо относиться с достаточной осторожностью.

Еще одна гипотеза, касающаяся ранних этапов эволюции, заслуживает упоминания, несмотря на ее "крамольный" характер. Это терморедукционная модель происхождения прокариот из примитивных эукариот в результате редукционной эволюции (Forterre, Philippe, 1999; Poole et al., 1999). Модель радикально отличается от археозойной или химерной гипотез, постулирующих возникновение эукариотической клетки на основе геномного усложнения прокариот. В терморедукционной гипотезе мезофильные эукариоты в процессе экофизиологической адаптации (в частности, в условиях термофилии) могли дать начало геномным линиям бактерий и архей. Не пытаясь анализировать противоречивые аспекты этой модели (см. Martin et al., 2001), но придавая большое значение процессам геномного редукционизма, автор статьи не исключает возможности вторичного возникновения архейных линий из примитивных эукариот.

В русле теорий эндосимбиоза надо рассматривать и новую, хорошо аргументированную с биохимических позиций "водородную" гипотезу В. Мартина и М. Мюллера (Martin, Muller, 1998). которая базируется на нетривиальной идее сопряженного и одновременного возникновения первичной эукариотической клетки и митохондрии при синтрофии (Moreira, Lopez-Garcia, 1998) архей и бактериального эндосимбионта в определенных геосферно-биосферных условиях протерозоя. Сущность событий, лежащих в основе этой гипотезы представлена на рис. 3. Новизна предложенной авторами модели заключается в том. что энергетический (а не геномный) подход берется в качестве ведущего фактора формирования эукариотической клетки, содержащей митохондрию; в этом основное отличие "водородной" гипотезы от археозойного (рис. 2) или химерного сценариев.

Предковая метаногенная аутотрофная архея. жившая в анаэробных условиях, использовала в энергетических целях молекулярный водород абиотического происхождения. Синтрофным партнером для нее стала факультативно анаэробная бактерия, способная жить и аэробно за счет дыхания (подобно современным видам Rhodobacter или Paracoccus). При дефиците водорода и при повышении концентрации кислорода в атмосфере (предположительно за счет развития циа-нобактерий около 2.5 млрд. лет назад) возникла зависимость архейной клетки от водород-проду-цирующей бактерии. Водород оказался ключевым селективным фактором симбиогенеза, для становления которого потребовалась как перестройка поверхностных структур клетки хозяина и эндосимбионта, так и реорганизация метаболических потоков и геномных параметров. Без эндо-симбиотического партнера архейная клетка уже не могла выжить.

В двойственном "хозяйстве" происходили сложные геномные изменения: шла редукция бактериального генома, дуплицированные участки которого перемещались в архейный геном и замещали в нем многие гены, обслуживающие метаболические системы, происходило формирование прото-митохондрии как "органа" дыхания.

Возможно, необходимость этого процесса была связана не только с совершенствованием путей энергетики, но и с защитой прото-эукариота в условиях факультативного анаэробиоза от токсического действия кислорода (Kurland, Andersson, 2000). В рамках "водородной" гипотезы понятна природа геномного мозаицизма эукариот и отсутствие особых препятствий для процессов консолидации систем экспрессии генов различного происхождения. Очевидна и потребность в коренном изменении структуры клеточных поверхностей, в появлении эндомембран, в формировании и компартментализации ядра (в местах аккумуляции липидных компонентов), в возникновении транспортных систем, в том числе для доставки белков в митохондрии.

"Водородной" гипотезе не противоречат сведения о различных путях энергетического обмена у эукариот. Известна группа митохондриальных протистов, целиком утративших органеллу; к ней принадлежит Giardia lamblia, гетеротрофный анаэроб, паразитирующий в кишечнике. К другой группе относится анаэробная трихомонада, содержащая вместо митохондрии другую органеллу -гидрогеносому, обеспечивающую иной способ утилизации пирувата. Геномные и биохимические исследования показали, что митохондрии и гидрогеносомы скорее всего происходят от одного общего прото-митохондриального предка (см. Martin et al., 2001). Известно также, что существуют эукариоты, которые обладают митохондриями, но не нуждаются в кислороде для синтеза АТФ, так как используют другие акцепторы электронов. Это некоторые нитрифицирующие грибы, факультативно анаэробные нематоды, моллюски, способные к митохондриальному окислению фумарата, ряд организмов, реализующих альтернативные пути энергетики на разных стадиях онтогенеза (Tielens, Van Hellemond, 1998). При всем многообразии форм эукариотических организмов все они эксплуатируют (в отличие от прокариот) очень ограниченный, перечисленный выше набор путей синтеза АТФ. Энергетические проблемы в связи с формированием первичной эукариотической клетки в рамках "водородной" гипотезы детально рассматриваются в обзорах (Martin, Herrmann, 1998; Martin et al., 2001).

Анализируя многогранные аспекты реконструкции ранних этапов биологической эволюции, попытаюсь обозначить некоторые перспективы дальнейшего развития теории эволюции.

1. Грядущие успехи геномики разных таксонов и новых объектов, применение системных методов биоинформатики не только позволят осуществить ревизию полудогм молекулярной филогении, но и откроют дверь для появления новых, неожиданных воззрений.

2. Ближайшее будущее эволюционной геномики будет строиться не столько на структурном анализе ДНК, сколько на понимании механизмов генетических процессов, их роли в изменчивости, в регуляции функций и координации работы генов в целой клетке.

3. Наступает эпоха постгеномики, когда обсуждение путей эволюции выйдет на новый уровень, связанный с протеомикой. Известно, что число возможных вариантов белков в клетке значительно превышает число генов. Но именно совокупностью структур и функций белков определяются фенотипические признаки, которые и вовлечены в процессы отбора. Достижения протеомики будут мощным стимулом развития нового этапа синтетической теории эволюции, которая сможет не только решать сложные задачи филогении, но и будет обладать большой прогностической силой. Это особенно важно в связи с усиливающейся деградацией экосистем, истощением природных (в том числе биологических) ресурсов, повышением опасности техногенных катастроф и гео-климатических потрясений, глобальной экспансии негативных потребительских тенденций.

Тем не менее хочется завершить обзор на оптимистической ноте. Биологический потенциал биосферы огромен. В ближайшие годы благодаря применению методов молекулярной генетики будет открыто и изучено немало новых видов организмов. История планеты свидетельствует о том, что многие формы организмов благополучно прошли через многочисленные геосферно-би-осферные кризисы, которые меняли темпы и направления биологической эволюции и давали всплеск новым волнам эволюции. Будем надеяться, что "человек разумный" и биосфера, способная к экологическому "гомеостазу" и к инновационным приобретениям, сумеют противостоять кризисам (в том числе антропогенным), которые, увы, будут происходить на нашей планете.

Работа поддержана грантом ФЦП "Ведущие научные школы" (НШ-1731.2003.4).

Приношу благодарность Е.А. Карбышевой и С.Г. Орлову за помощь в оформлении статьи.

Заварзин ГЛ. Не дарвиновская область эволюции // Вести. РАН. 2000. Т. 70. С. 403-411.

Шестаков С.В. Геномика патогенных бактерий // Вести. РАМН. 2001. № 10. С. 18-25.

Arber W. Genetic variations: molecular mechanisms and impact on microbial evolution // FEMS Microbiol. Rev. 2000. V. 24. P. 1-7.

Brown J.R., Doolittle W.F. Archaea and the prokaryote-to-eukaryote transition // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 1997. V. 61. P. 456-502.

Cavalier-Smith T. The origin of nuclei and of eukaryotic cells // Nature. 1975. V. 256. P. 463-468.

Cavalier-Smith T. The origin of eukaryote and archaebacte-rial cells // Ann. N.Y. Acad. Sci. 1987. V. 503. P. 17-54.

Cavalier-Smith T. The phagotrophic origin of eucariots and phylogenetic classification of Protozoa // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2002. V. 52. P. 297-354.

Doolittle W.F. Revolutionary concepts in evolutionary biology //Trends Biochem. Sci. 1980. V. 5. P. 146-149.

Doolittle W.F. You are what you eat: a gene transfer rachet could account for bacterial genes in eukaryotic genomes //Trends Genet. 1998. V. 14. P. 307-311.

Doolittle W.F. Phylogenetics classification and the universal tree // Science. 1999b. V. 284. P. 2124-2128.

Eisen J. Horisontal gene transfer among microbial genomes: new insights from complete genome analysis // Curr. Opin. Genet. Developm. 2000. V. 10. P. 606-611.

Embley T.M., Hirt R.P. Early branching eukaryotcs? // Curr. Opin. Genet. Developm. 1998. V. 8. P. 624-629.

Parterre P., Philippe H. Where is the root of the universal tree of life // Bio Essay. 1999. V. 21. P. 871-879.

Gogarten J.P., Kibak H., Dittrich R. et al. Evolution of the vacuolar H+-ATPase: implications for the origin of eukaryotes // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1989. V. 86. P. 6661- 6665.

Gray M.V., Doolittle W.F. Has the endosymbiont hypothesis been proven // Microbiol. Rev. 1999. V. 46. P. 1-42.

Gupta R.S. Protein phylogenesis and signature sequences: a reappraisal of evolutionary relationships among archaebacteria, eubacteria and eukaryotes // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 1998. V. 62. P. 1435-1491.

Gupta R.S., Golding G.B. The origin of the eukaryotic cell // Trends Biochem. 1996. V. 21. P. 166-171.

Henze K., Martin W. How do mitochondrial genes get into the nucleus? // Trends Genet. 2001. V. 17. P. 383-387.

Horiike Т., Hamada K., Kanaya S., Shinozawa T. Origin of eukaryotic cell nuclei by symbiosis of Archea in Bacteia is revealed by homology hit analysis // Nature Cell Biol. 2001. V. 3. P. 210-214.

Iwabe N., Kuma К., Hasegawa M. et al. Evolutionary relationship of archaebacteria, eubacteria and eukaryotes inferred from phylogenetic trees of duplicated genes // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1989. V. 68. P. 9355-9359.

Jain R., Rivera M.C., Lake JA. Horizontal transfer among genomes: the complexity hypothesis // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1999. V. 96. P. 3801-3806.

John P., Whatley F.R. Paracoccus denitrificans and the evolutionary origin of the mitochondrion // Nature. 1975. V. 254. P. 495-498.

Koonin E.V., Makarova K.S., Arvind L. Horisontal gene transfer in prokaryotes. Quantification and classification // Ann. Rev. Microbiol. 2001. V. 55. P. 709-742.

Kurland C.G., Andersson S.G.E. Origin and evolution of the mitochondrial proteome // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2000. V. 64. P. 786-820.

Lang B.F., Gray M.V., Burger G. Mitochondrial genome evolution and the origin of eukaryotes // Ann. Rev. Genet. 1999. V. 33. P. 351-397.

Martin W. Mosaic bacterial chromosomes: a challenge en route to a tree of genomes // Bio Essays. 1999a. V. 21. P. 99-104.

Martin W. A briefly argues case that mitochondria and plas-tids are descendants of endosymbionts, but that the nuclear compartment is not // Proc. Roy. Soc. London. 1999b. V. 266. P. 1387-1395.

Martin W., Herrmann R.G. Gene transfer from organelles to the nucleus: How much, what happens and why? // Plant Physiol. 1998. V. 118. P. 9-17.

Martin W., Hoffmeister M., Rotte C., Henze K. An overview of endosymbiotic models for the origins of eukaryotes, their ATP-producing organelles (mitochondrial and hydrogenos-omes), and their heterotrophic lifestyle // Biol. Chem. 2001. V. 382. P. 1521-1539.

Martin W., Midler M. Hydrogen hypothesis for the first eu-karyote // Nature. 1998. V. 382. P. 37-41.

Moreira D., Lopez-Garcia P. Symbiosis between methano-genetic archaea and proteobacteria as the origin of eukaryotes: the syntrophic hypothesis // J. Mol. Evol. 1998. V. 47. P. 517-530.

Petrov DA. Evolution of genome size: new approaches to an old problem // Trends Genet. 2001. V. 17. P. 23-28.

Philippe H., Germot A., Moreira D. The new phylogeny of eukaryotes // Curr. Opin. Genet. Developm. 2000. V. 10. P. 596-601.

Poole A., Jeffares D., Penny D. Prokaryotes, the new kids on the block // Bio Essay. 1999. V. 21. P. 880-889.

Ribeiro S., Golding G.B. The mosaic nature of the eukaryotic nucleus//Mol. Biol. Evol. 1998. V. 15. P. 779-788.

Rivera M.C., Lake JA. Evidence that eukaryotes and eocyte prokaryotes are intermediate relatives // Science. 1992. V. 257. P. 74-76.

Roger AJ. Reconstructing early events in eukaryotic evolution//Amer. Nat. 1999. V. 154. P. 146-163.

Sogin ML. Early evolution and the origin of eukaryotes // Curr. Opin. Genet. Developm. 1991. V. 1. P. 457-466.

Tielens A.G.M., Van Hellemond JJ. The electron transport chain in anaerobically functioning eukaryotes // Biochim. Biophys. Acta. 1998. V. 165. P. 71-78.

Woese C. The universal ancestor // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1998. V. 95. P. 6854-6859.

Woese C.R. Interpreting the universal phylogenic tree // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2000. V. 97. P. 8392-8396.

Woese C.R., Kandler O., Wheelis L.M. Towards a natural systems of organisms: proposal for the domains Archaea, Bacteria and Eucaria // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1990. V. 87. P. 4576-4579.

Zillig W. Comparative biochemistry of Archaea and Bacteria// Curr. Opin. Genet. Developm. 1991. V. 1. P. 544-551.

Zillig W., Klenk H.P., Palm P. et al. Did eukaryotes originate by a fusion event // Endocyt. Cell Res. 1989. V. 6. P. 1-25.

Проблемы Эволюции

О ранних этапах биологической эволюции с позиции геномики

С. В. Шестаков

О РАННИХ ЭТАПАХ БИОЛОГИЧЕСКОЙ ЭВОЛЮЦИИ С ПОЗИЦИИ ГЕНОМИКИ

Рекламные ссылки