Фундаментальный труд о ранних этапах эволюции биосферы. Рассмотрены проблемы происхождения эукариот и многоклеточных животных, эволюция животных в докембрии. Подведены итоги многолетнему изучению докембрийских многоклеточных, описаны последние интересные находки. Обоснована теория о холодноводных условиях обитания первых сообществ Metazoa; объясняются причины "взрыва" биоразнообразия и массового появления животных с минерализованными скелетами в начале кембрия. Paleontological Research, vol. 7, no. 1, pp. 9-41, March 31, 2003.
Фундаментальная работа М.А.Федонкина "The Origin of Metazoa in the light of the Proterozoic fossil record" отражает новый взгляд на ранние этапы эволюции биосферы.
Полный английский текст работы
1. Роль роста континентов в развитии жизни. Рост континентов путем объединения небольших фрагментов происходил в три этапа (Lowe, 1994). Около 5% континетнальной коры сформировалось 3.3-3.1 млрд лет назад, 58% - между 2.7 и 2.3 млрд., и 33% - 2.1-1.6 млрд лет назад. Всего около 96% континентальной коры сформировалось к среднему протерозою. В результате сформировались совершенно новые условия для жизни (появление крупномасштабного апвеллинга, усиление циркуляции биогенных элементов, диверсификация биотопов морского дна и др.). Все это привело к росту продуктивности фитопланктона и фитобентоса, включая образующих строматолиты цианобактерий и других прокариот. Изъятие фотосинтетиками углекислого газа из геохимического круговорота и отложение углерода в виде органики и карбонатов вело к снижению парникового эффекта и началу периодических крупных оледенений, первое из которых отмечается в самом начале протерозоя одновременно с максимумом отложения слоистых железняков (в этих породах захоронено огромное количество кислорода в виде оксидов железа).
2. Истощение геохимического базиса жизни вело росту биологической сложности и к распространению гетеротрофии. В истории Земли происходило постепенное ослабление радиационного фона, снижение температуры и рост концентрации кислорода. Эти три фактора вели к тому, что необходимые для ранней жизни компоненты становились все менее доступными (снижение выброса биогенных элементов в результате вулканической деятельности; замедление гео- и биохимических реакций из-за снижения температуры; окисление и вывод из круговорота различных веществ, например, тяжелых металлов). Это требовало от организмов новой стратегии - усложнения организации и развития гетеротрофии.
3. Кислород и животная жизнь. Рассматриваются разные взгляды на то, как менялась концентрация кислорода в атмосфере в архее и протерозое. По-видимому, содержание кислорода уже в конце архея было достаточным (по крайней мере в мелководных местообитаниях в пределах фотической зоны) для поддержания эукариотных сообществ. Рост концентрации кислорода был не "разрешающим" фактором в появлении новых прогрессивных форм жизни, как думали раньше, а скорее "вынуждающим", поскольку оксигенация вела к выводу из круговорота многих важных веществ, особенно металлов (W, Co, Ni, Mo, Fe и др.), которые необходимы для работы многих ферментов. Появление эукариот путем симбиогенеза и последующая эволюция, направленная в сторону увеличения сложности организации, была ответом на оксигенацию среды, цель которого - защита метаболических путей. Появление органелл, ограниченных мембранами, а затем многоклеточных организмов - это создание полуизолированной, компартментализованной и поэтому контролируемой внутренней среды. Развитие гетеротрофов было вызвано теми же причинами - обеднением среды.
4. Эукариотизация по данным ископаемой летописи протерозоя. Древнейшие следы жизни обнаружены в отложениях возрастом свыше 3.8 млрд. лет (комплекс Itsaq Gneiss в Гренландии). Древнейшие следы присутствия эукариот - в отложениях возрастом 2.7 млрд. лет в Западной Австралии. Остатки цианобактерий, по-видимому, есть уже в отложениях возрастом не менее 3.5 млрд. лет; это значит, что уже к этому времени возникли все основные метаболические системы. Ископаемые остатки эукариот широко распространены начиная с 1.7 млрд. лет назад. Их разнообразие резко возрастает около 1 млрд лет назад. Древнейшая возможная многоклеточная водоросль - Grypania (1.85 млрд. лет). Более хорошо сохранившиеся многоклеточные эукариотические водоросли появляются 1.4 млрд лет назад и становятся более разнообразными и сложными 0.8-0.9 млрд. лет назад. Когда же появились первые многоклеточные животные?
В отложениях возрастом 1.4-1.5 млрд. лет обнаружена Horodyskia, которая трактуется как древнейшее колониальное многоклеточное животное с тканевым уровнем организации.
Horodyskia, 1.5 млрд. лет., Зап. Австралия. Конические зооиды прикреплены к общему столону.
В отложениях возрастом 1.0 - 0.74 обнаружены остатки червеобразных форм, по-видимому, тоже относящихся к Metazoa, в том числе сегментированная Parmia возрастом 1 млрд. лет.
Parmia - сегментированный червь. 1 млрд. лет. Северо-восток Русской платформы.
5. Молекулярные данные по происхождению многоклеточных. По молекулярно-генетическим данным ("генные часы" и т.п.) многоклеточные животные возникли, возможно, уже очень давно - около 1.2 млрд. лет назад. Правда, эти результаты оспариваются. Установлено, что лишь очень небольшое число генов свойственно всем без исключения многоклеточным животным и только им. Это говорит о том, что, возможно, для перехода от протистов к метазоа не потребовалось большого количества новых генов. И это могло произойти очень быстро.
6. Строматолитообразующие прокариоты как экологические антагонитсты эукариот. Почему же эукариоты, появившиеся очень давно (2.7 млрд лет назад или раньше) не становились доминирующими формами в течение столь длительного времени - до самого конца протерозоя (0.6 млрд лет назад)? В течение всего этого интервала в бентосных сообществах доминировали строматолиты (точнее, строматолитообразующие прокариоты). Обосновывается предположение, что бактерии, составлявшие строматолитовые сообщества, вырабатывали разнообразные токсины, препятствовавшие развитию эукариот и особенно - многоклеточных животных. Первичный биотоп Metazoa, по-видимому, находился вне областей, заселенных высокоразвитыми прокариотными сообществами. Некоторые палеонтологические данные косвенно подверждают существование такого антагонизма (например, бурное развитие строматолитов в начале триаса после величайшего массового вымирания). Однако гипотеза о том, что прокариотные сообщества были истреблены многоклеточными путем выедания и т.п., не подтверждаются. Возможные причины упадка бактериальных сообществ: конкуренция с эукариотическими водорослями, резкие падения уровня моря, рост концентрации кислорода, снижение насыщенности морской воды карбонатами в позднем протерозое, похолодание 850-600 млн. лет назад и др. Похолодание особенно должно было способствовать развитию эукариот в противовес прокариотам (продуктивность которых при похолодании сильно снижается). Число строматолитов резко снижается начиная с 850 млн. лет назад.
7. Климатические изменения в протерозое. В архее, раннем и среднем протерозое крупных оледенений не было (только незначительные и редкие, начиная с позднего архея). С позднего протерозоя, напротив, оледенения стали сильными и частыми. Главные причины похолодания - снижение парникового эффекта из-за изъятия углекислого газа фотосинтетиками и увеличение альбедо планеты из-за роста материков. В период между 850 и 550 млн лет назад Земля претерпела серию из 4 или 5 жесточайших оледенений. Самое суровое из них - Варангерское оледенение (650-620 млн. лет) непосредственно предшествовало первому массовому появлению и распространению многоклеточных животных. Сторонники "крайней" точки зрения полагают, что в течение нескольких миллионов лет всю планету покрывал слой льда толщиной не менее мили. Хотя это маловероятно, все же ясно, что большая часть древнейшей истории многоклеточных проходила в условиях холодного климата.
8. Ледниковые периоды. Дан подробный обзор условий существования биоты во время ледниковых периодов вообще и Варангерского оледенения в частности.
9. Современные морские холодноводные местообитания. Очень содержательный обзор абиотических условий и экологических особенностей холодноводной биоты; физиологических и морфологических особенностей холодноводных животных.
10. Общая характеристика вендской фауны. Поразительно много типичных особенностей современной холодноводной фауны наблюдается у животных вендского периода. В том числе: крупные размеры, преобладание мягкотелых форм, низкое разнообразие, высокая доля "необычных" и "аберрантных" планов строения; низкий процент закапывающихся форм, активных фильтраторов и падальщиков; преобладание сестонофагов и детритофагов; среди макроскопических хищников преобладают кишечнополостные; максимальная плотность популяций - в верхней сублиторальной зоне; очень короткие пищевые цепи; много видов - космополитов; высокая численность только у немногих видов и т.д.
11. Низкое разнообразие и медленная радиация вендской фауны. Найдено почти 10000 экземпляров вендских животных, однако видовое разнообразие их невелико. Описано 220 видов, но валидность доказана менее чем для половины. Всего лишь два рода губок. Преобладают двуслойные организмы, среди которых наиболее примечателен тип Trilobozoa (Fedonkin, 1987), включающий роды Tribrachidium, Albumares, Anfesta, Ventodyrus, Skinnera, Vendoconularia, Pteridinium. Из трехслойных форм наиболее разнообразен тип Proarticulata (Fedonkin, 1987, 2002), включающий роды Dickinsonia, Yorgia, Vendia, Archaeaspis, Andiva, Ovatoscutum и другие формы с "симметрией скользящего отражения". За редким исключением, почти все роды вендских многоклеточных представлены единственным видом (низкий уровень видового разнообразия).Эволюция в течение вендского периода, по-видимому, шла медленно. Это подверждается и данными по ископаемым следам (поэтому низкое разнообразие вендской фауны по сравнению с более поздними фанерозойскими некльзя объяснить мягкотелостью и т.п.). Низкое разнообразие тоже можно рассматривать как свидетельство в пользу холодноводности.
12. Тафономические подтверждения холодноводности вендской фауны. Хорошая сохранность мягкотелых вендских животных свидетельствует в пользу холодноводности. Бактериальное разложение органики при низкой температуре идет гораздо медленнее.
13. Холодная колыбель животной жизни. Наиболее богатые местонахождения вендской фауны, а также других протерозойских многоклеточных, происходят из силикластических отложений (не карбонатных). Это говорит о холодноводных условиях. Первые многоклеточные появились не в теплых карбонатных бассейнах, заселенных строматолитами, а за пределами карбонатного пояса в умеренных или даже полярных водах. Холодные, богатые кислородом воды создавали более благоприятные условия для многоклеточных гетеротрофов, чем для их антагонистов - строматолитообразующих прокариот. Высокое содержание кислородо позволяло многоклеточным достигать крупных размеров даже без сложной дыхательной системы или пигментов типа гемоглобина.
14. Вендские Metazoa после ледникового периода. Вендская фауна (венд: 550-620 млн. лет назад), по-видимому, включает как древние формы, реликты более ранних фаун, так и предков фанерозойских клад. Многие вендские планы строения вскоре бесследно исчезли. Наиболее полно вендская фауна представлена в районе Белого моря. В ходе 25-летних систематических раскопок удалось показать: рост разнообразия в течение венда; поэтапный характер этого роста; различную продолжительность существования разных видов. Выделено 6 последовательно сменявших друг друга во времени фаунистических комплексов: Calyptrina-Beltanelloides, Ventogyrus, Inaria, Pteridinium, Charnia, Yorgia-Dickinsonia lissa (Fedonkin and Ivantsov, 2001).
15. Первичность хищничества в эволюции животных. Первые многоклеточные животные, скорее всего, были хищниками. Приводятся доводы в пользу этой теории и против разных других. Наиболее примитивные многоклеточные (губки, кишечнополостные, гребневики) - фильтраторы или хищники, но не растительноядные. Многие вендские животные (например, полипы и медузы) безусловно были активными хищниками.
16. Модульность вендских многоклеточных: ключ к происхождению Hox - генов. Многие вендские животные имеют модульной строение - состоят из повторяющихся частей. В типе Proarticulata наблюдается "симметрия скользящего отражения" в отличие от типичной билатеральной симметрии. Поэтому их "сегментацию" ("метамерию") нельзя назвать настоящей. Присутствуют и полимерные формы с настоящей гомономной сегментацией, трактуемые как Bilateria (Triploblastica). Олигомерные гомономные формы встречаются реже, несегментированные крайне редки. Гетерономная сегментация не встречается. По-видимому, развитие билатеральной симметрии и метамерии были взаимосвязаны. Проведенный автором анализ подтверждает гипотезу о происхождении метамерии из цикломерии. Симметрия скользящего отражения могла возникнуть на основе механизма спирального роста. Спиральный рост, обуславливающий чередующееся расположение листьев, характерен для многих современных растений. То же самое наблюдается у некоторых колониальных гидроидных и коралловых полипов. Но как объяснить происхождение одиночных билатеральных ползающих форм, таких как Йоргия? Заслуживает внимательного рассмотрения гипотеза о происхождении Eumetazoa от колониальных организмов.
Ёргия
Предлагаемая автором альтернативная гипотеза состоит в том, что спиральное дробление яйца может развиться непосредственно в спиральный способ роста организма. Жизнь на поверхности грунта, при положении оси тела параллельно поверхности, должно было способствовать превращению спирального роста в билатеральный с характерным "сдвигом" полусегментов - симметрией скользящего отражения.
Необычная сегментация вендских животных может пролить свет на ранее неизвестные этапы формирования системы гомеобоксных генов. Автор предполагает, что генетическая регуляция "сегментации" предположительно двуслойных вендских животных могла быть сходна с таковой Bilateria. Обнаружение Hox-генов у двуслойных животных подтверждает эту гипотезу.
"Сегментация" таких вендских животных, как Ёргия и Археаспис напоминает расположение миомеров у ланцетника. Возможно, в вендской фауне присутствовали предки хордовых.
17. Биотурбация: от реснично-слизевого ползанья к перистальтическому. Об эволюции способов передвижения можно судить по ископаемым следам. До недавнего времени следы вендских животных практически невозможно было связать с конкретными организмами, однако недавно были найдены такие следы в непосредственной ассоциации с отпечатками животных, их оставивших (в первую очередь это Ёргия и Кимберелла). Максимальная длина оставленной ёргией "дорожки" - 4.3 метра. Следы представляют собой серию очень четких отпечатков брюшной поверхности ёргии. Животное ползло "короткими перебежками", делая длительные остановки, и выделяло много слизи, подобно современным турбелляриям или гастроподам.
Следы свидетельствуют о развитии нервной системы, необходимой для управления развитой мускулатурой. Следы также являются окончательным доказательством того, что вендские организмы - настоящие многоклеточные животные.
18. Органический предшественник минерального скелета. Хотя у вендских животных не было крупных минерализованных скелетных образований, у них были плотные органические образования со сходными функциями, в том числе спинные щитки (карапаксы), раковины, зубоподобные образования, спикулы и склериты. Отсутствие активной биоминерализации (особенно отложения карбоната) было связано с холодноводными условиями. В этих условиях отложение карбонатов затруднено (требует больших затрат энергии), что видно по современным холодноводным животным.
19. От скелетизации к биоминерализации. Происходящий в наше время подъем уровня углекислого газа ведет к снижению pH морской воды. В результате образование минерализованных скелетов у планктонных организмов затрудняется. Этим можно объяснить отсутствие кальцифицированных скелетов в протерозое, т.к. концентрация углекислого газа в атмосфере была высокой. Низкая температура во время неопротерозойских оледенений также подавляла биоминерализацию.
Одновременное массовое появление скелетов (карбонатных, фосфатных и кремневых) у многоклеточных животных в начале кембрия можно объяснить либо потеплением, либо колонизацией животными низких широт. Колонизации могло способствовать приобретение симбионтов - одноклеточных водорослей, которые к тому же стимулировали биоминерализацию, выделяя дополнительный кислород.
Другим фактором мог быть рост биоразнообразия и связанное с ним удлинение трофических цепей. Концентрация ионов (особенно кальция, магния, фосфора и кремния) растет экспоненциально вверх по трофической цепи. Твердые склериты могли появиться как побочный продукт детоксификации. Минеральные образования были немедленно подхвачены отбором, чему способствовало развитие хищников.
Возможно, животные не могли колонизировать тепловодные местообитания до тех пор, пока не поднялся достаточно уровень кислорода. Кислород хуже растворяется в теплой воде. Известно, что Metazoa хуже переносят перегрев, чем прокариоты и простейшие, что может быть связано с их повышенной потребностью в кислороде.
20. Заключение: влияние ранних Metazoa на глобальную экосистему. Ранняя диверсификация многоклеточных животных стимулировала рост разнообразия и в других группах организмов (простейших, прокариот). Во время "кембрийского взрыва" разнообразие микрофоссилий возросло вдвое, а интенсивность круговорота - на порядок (Knoll, 1994). Биотурбация осадка обеспечила его аэрацию и способствовала колонизации толщи осадка разнообразными аэробными организмами. Это, в свою очередь, активизировало круговорот (recycling) углкерода, биогенных элементов и метаболитов. Удлинение пищевых цепей тоже способствовало возвращению в круговорот необходимых для жизни веществ. Действительно, в начале кембрия наблюдается снижение темпов захоронения органического углерода в осадке. Кроме того, биотурбация нарушила стабильность осадка, необходимую для развития бактериальных матов и строматолитов. Биоминерализация способствовала появлению рифов и специфических рифовых экосистем. Появление разнообразных фильтраторов привело к снижению мутности воды и расширило фотическую зону. Распространение фотосинтетиков в более глубокие слои воды улучшило снабжение этих слоев (а также дна) кислородом.
Результатом удлинения пищевых цепей и более совершенной системы recycling-а стала олиготрофикация океана. С этим согласуются мелкие размеры кембрийских фитопланктонных организмов и наличие у них различных выростов (это характерно для олиготрофных бассейнов, где фитопланктону выгодно иметь макимальное отношение поверхности к объему).
Заселение животными суши могло начаться с появлением трехслойных животных, способных к активному ползанью по субстрату. Древнейшие следы ползанья и питания в литоральной зоне (гигантский след Climactichnites) обнаружены в позднем Кембрии (Сев. Америка) (Yochelson, Fedonkin, 1993). Недавнее открытие вендских организмов со спинным панцирем (карапаксом) говорит о возможности первых попыток выхода животных на сушу еще в докембрии.