Проблемы Эволюции |
Журнал общей биологии. 1999. Т.60. N5. С. 510-526.
Ю.А.Лабас., Е.Н.Глухова.
МЕХАНИЗМ РАСШИРЕНИЯ И СМЕНЫ БИОЛОГИЧЕСКИХ ФУНКЦИЙ В ФИЛОГЕНЕЗЕ НА ПРИМЕРЕ СПЕЦИАЛИЗИРОВАННЫХ ЭЛЕКТРОГЕНЕРАТОРНЫХ ТКАНЕЙ РЫБ
Институт проблем экологии и эволюции им. акад. А.Н.Северцова РАН
Московскй Государственный Университет (Москва).
Журнал общей биологии. 1999. Т.60. N5. С. 510-526.
Рассматриваются гипотетические причины и механизмы естественного отбора, приведшего к полифилетическому развитию у ряда хрящевых и костистых рыб электрических органов (ЭО). Из разных известных функций ЭО первичной в эволюции могла быть только сигнальная (аналог и, исходно, возможно, «электрический компонент» зрительно воспринимаемых выразительных движений, связанных с агрессией и т.п.). Это следует из того, что лишь такую функцию ЭО, в отличие от прочих: (локаторной или электрострессорной), способны выполнять на малом расстоянии и медленные компоненты обычных мышечных импульсаций, улавливаемые низкочастотными ампулированными электрорецепторами, единственными, пока обнаруженными и у части неэлектрических рыб. ЭО могли быть продуктом отбора на увеличение амплитуды и, в результате, - дальнодействия пролонгированных (ювенильных или возникающих при частичном слиянии возбуждающих постсинаптических потенциалов в тетанусе) мышечных разрядов как сигнала, адресованного таким электрорецепторам других конспецифичных особей или же (у не имеющих электрорецепторов Uranoscopidae) - «ложного» сигнала, имитирующего разряды ЭО потенциальных хищников либо конкурентов (скатов Rajidae), связанные с территориальным поведением («электромимикрия»). Дальнейший отбор на еще большую дальность приема мог вести к смене первичной сигнальной функции ЭО на вторичную - отпугивания хищников и обездвиживания жертвы. Отбор на видо-специфику и надежный прием электросигналов в условиях со-обитания множества разных видов слабоэлектрических рыб в одном и том же биологическом сообществе способствовал появлению у предков мормирид и гимнотовых сперва одной лишь способности генерировать и распознавать все более короткие и частые видоспецифичные разряды, а также изменять скачком частоту собственного сигнала при появлении на ней помех. Те же условия привели к развитию бугорковых высокочастотных электрорецепторов в связи с электрокоммуникацией и, наконец, затем, - к появлению механизмов пространственной - т.н.«активной электролокации» («электровизорных»). Таким образом, активная электролокация - как бы «высшая» из функций ЭО, продукт их наиболее длительной и сложной эволюции, связанной с неоднократной сменой функций.
Еще Ч.Дарвин к частным затруднениям своей теории естественного отбора отнес происхождение электрических органов (ЭО) рыб и биолюминесценции. Эти трудности не устранены по настоящее время. Они связаны с тем, что биологические функции в обоих случаях так или иначе связаны с поведением животных. Следовательно, первоначальным материалом отбора могли быть только достаточно часто повторяющиеся наследуемые отклонения от нормы: особи, генерирующие в среду аномально сильные электроразряды либо-с хорошо заметным в темноте свечением-у видов, не имеющих специализированных электрогенераторной или же биолюминесцентной систем. Пока такие мутанты не обнаружены, но их, по-видимому, и не пытались найти, а, тем более,-получить с помощью мутагенных агентов.
Между тем, во времена Ч.Дарвина, отмеченное им затруднение применительно к ЭО усугублялось тем, что из всех функций этих органов (см. ниже) тогда были известны только две: отпугивание хищников и обездвиживание добычи сильными разрядами электрического ската и электрического угря.
Как сказано в «Происхождении видов», «... мы ровно ничего не знаем о строении и образе жизни предков существующих электрических рыб... было бы крайне смело утверждать, что не могло существовать никаких пригодных для чего-нибудь промежуточных стадий, через которые эти органы могли постепенно развиваться...важное затруднение-именно неизвестность тех ступеней, через которые должен был пройти этот орган в каждой отдельной группе рыб...(Дарвин, 1937. «Происхождение видов»,глава У1, раздел 5, стр. 267-268).
Казалось бы, такое затруднение отпало после обнаружения электрорецепторов и связанных с их наличием функций ЭО у множества видов т.н. «слабоэлектрических» рыб: локации, коммуникации, сигнализации (Lissman,1958; Bennett, 1970,1971; Bass,1986a). Было найдено также,что многие неэлектрические рыбы генерируют в среду довольно сильные (до нескольких мв) разряды при обычной мышечной деятельности (Kalmijn, 1974, 1988; Протасов и др.,1982; Басов, 1985).
По словам И.И. Шмальгаузена (1947),"Специализация мышечной ткани для производства электрических разрядов оказалась возможной, т.к. мышечные сокращения и вообще всегда сопровождаются освобождением небольшого количества электрической энергии». Тем не менее, проблему начального генезиса ЭО по ряду причин, обсуждаемых нами ниже, считают нерешенной и поныне (Kuhlenbeck, 1973; Moller, 1995).
Цель настоящей работы - попытка ответить на вопросы:
1. Какими могли быть поводы для отбора, приводящего к появлению ЭО, и их первичная (анцестральная) биологическая функция?
2. Каковы были аналогичные поводы и механизмы обретения этими органаами в дальнейшем филогенезе ряда вторичных функций, дополнивших или же сменивших первичную?
3. Как могли возникнуть ЭО у звездочетов (Uranoscopidae), несмотря на отсутствие у них электрорецепторов?
4. Чем обьясняется то, что у разных электрических рыб ЭО развились из различных элементов скелетной мускулатуры?
Конечно, проблема эволюции ЭО отнюдь не исчерпывается этими четырьмя вопросами. У нее, помимо аспектов, так или иначе связанных с поведением, электрорецепцией и мышечной деятельностью, имеются и совсем иные аспекты: эмбрио-цитологические. Какого рода неопределеная изменчивость-возможный материал для отбора, приводящего к появлению ЭО ? Не связана ли их эволюция с эффектом педоморфоза: переноса в дефинитивный фенотип некоторых эмбриональных признаков? Обсуждение этих важных вопросов мы не включили в задачу настоящей работы потому, что намереваемся посвятить им, а также эволюции биолюминесцентных систем другие наши сообщения.
При этом конечная задача нам видится в рассмотрении на частных примерах специализированных электрогенераторных и биолюминесцентных систем ряда общих закономерностей возникновения новых биологических функций в филогенезе через их расширение, смену и необусловленный данными функциями («косвенный») отбор. В связи с тем следует отметить, что генезис обеих вышеназванных систем-не столь уж «частные затруднения» теории отбора. Аналогичные трудности возникают при попытке обьяснить происхождение практически любых биологических новаций. ( Ср.: появление впервые в филогенезе рибосом, наружного и внутреннего скелета, крыльев насекомых, гомойотермии, молочных желез и т.д.).
Среди современных животных ЭО обнаружены только у рыб. Эти органы развились в эволюции, несомненно, полифилетически (независимо) у ряда представителей двух групп пластинчатожаберных (Torpedinidae, Raijdae) и четырех групп костистых: всех видов в отряде Mormyriformes (Африка) и подотряде карпообразных Gymnotoidei (Южная Америка), у морских окунеобразных из сем. Uranoscopidae ( Bennett, 1970; 1971; Барон, 1982; Bass, 1986а; Moller, 1995) и, как недавно обнаружено, у многих пресноводных сомовых, помимо ранее известного электрического сома (Hagedorn et al.,1990; Орлов и др.1993; Baron et al., 1994a, 1994b; Моршнев, Ольшанский, 1997). Всего ЭО обладают около 500 видов рыб, приблизительно 2 % общего их числа в надклассе челюстноротых (Bennett,1970; Kuhlenbeck, 1973; Bass, 1986а).
Судя по палео-морфологическим данным, мощные ЭО, по своему строению и локализации несколько напоминающие таковые Torpedo, имелись кроме того у ряда пресноводных силурийских и девонских бесчелюстных (класс Ostracodermi, подкласс Osteostraci, сем. Kieraspidae и др.)(Stenshio, 1927; Moy-Thomas, Miles, 1971).
Полагают, наконец, что ЭО, развивающиеся из заглазничных мышц, как у звездочетов (Astroscopus), были у ряда ископаемых ( девон-триас) стегоцефалов Loxommatidae. Основанием послужили характерные расширения орбитальных отверстий черепа-такие же, как у звездочетов-единственных рыб, у которых наличие ЭО проявляется остеологически ( Bjering, 1971).
Надо отметить, что в некоторых последних работах структуры Ostracodermi, признаваемые более ранними авторами за ЭО, называют «электрическими полями» из-за их явного «внешнего сходства с электрическими органами рыб», но приписывают им, предположительно, функцию барорецепторов (Кэрролл, 1992), что нам кажется сомнительным.
Все биологические функции ЭО так или иначе связаны с поведенческими реакциями. У т.н. «слабоэлектрических» рыб это- сигнализация, коммуникация, локация; у «сильноэлектрических"-электрошоковое воздействие на потенциальных хищников и обездвиживание добычи (Bennett, 1970; 1971; Барон, 1982; Bass, 1986а; Moller, 1995).
Специализированные электрогенераторные ткани (СЭТ) ЭО принципиально отличаются от мышечных и других тканей рядом характерных особенностей своей организации (см.ниже). Такие отличия у многих электрических рыб чрезвычайно глубоки и, по-видимомуд, являются продуктом более или менее длительного эволюционного процесса.
Даже у слабоэлектрических рыб разряды ЭО (РЭО) , по меньшей мере, в несколько раз превосходят по амплитуде любые другие осцилляции электрического поля, создаваемые данной особью в околоорганизменном пространстве ( Барон, 1982; Bass, 1986а; Моршнев, Ольшанский, 1997).
Как правило, эти разряды отличаются от таких более или менее хаотических осцилляций еще и тем, что представляют собой хорошо оформленные импульсы тока ( иногда - многофазные, с реверсией полярности), протекающего в направлении одной из основных осей: антерио-постериорной или ( у морских сильноэлектрических рыб-Torpedinidae и Astroscopus) дорсо-вентральной (Bennett, 1970; Барон, 1982).
У сильноэлектрических видов превышение РЭО над фоновым уровнем мышечных и нервных импульсаций достигает 4-5 порядков ( Bennett,1970; 1971; Протасов и др.,1982; Басов, 1985; Ольшанский, 1990 ). Это превышение у всех электрических рыб-результат суммации ( по току и напряжению) синхронизованных разрядов отдельных клеток СЭТ-электроцитов.
Такие клетки электрофизиологически полярны. Они скомпанованы в СЭТ подобно последовательно и параллельно подключенным элементам в гальванической батарее. Их общим признаком (при крайнем разнообразии, как морфологическом, так и функциональном, у разных групп электрических рыб) является асимметричная, единополярная во всем ЭО, эферентная иннервация, односторонняя (Bennett, 1970; 1971; Schwartz et al., 1975; Bass, 1986а) или, как исключение, (у Gymnotus carapo) - на обеих противлежащих поверхностях электроцита, но от различных вентральных корешков спинного мозга, что приводит к дисхронии возбуждений (Truillo-Cenoz et al.,1984). Такая полярная иннервация отличает ЭО от всех других многоклеточных возбудимых структур (Лабас и др.,1987).
В момент подачи нервного импульса (через n-холинергические синапсы, как и в нервно-мышечных окончаниях) противоположные стороны каждого электроцита и смежные мембраны соседних, «последовательно подключенных,» - обретают противоположный электрический заряд, аналогично элементам в вольтовом столбе, для которого, кстати, ЭО электрического угря как раз и послужили прототипом (Kuhlenbeck, 1973; Ольшанский, 1990).
В онтогенезе все СЭТ, за единственным исключением (Apteronotidae-см. ниже), развиваются из мышечной ткани (Dahlgren, 1910; lissman,1958; Wachtel, 1964; Patterson, Zakon, 1996; Вennett, 1970; Барон,1982), обычно-из тех или иных элементов т. н. «белой» или «быстрой» скелетной мускулатуры, от которой, очевидно, и произошли в филогенезе (Bennett, 1971; Барон, 1982). Предшественником послужила именно белая мускулатура, по-видимому, в связи с тем, что она функционирует в «спринтерском» режиме, требующем высокой степени синхронизации сокращений отдельных волокон ( Hidaka, Toida, 1959; Bone, 1970, 1978;Fetcho, 1986).У южноамериканских слабоэлектрических гимнотовых сем. Apteronotidae дефинитивные ЭО формируются не из мышц, а из множества взаимо-параллельных слепо оканчивающихся ( вторично утративших свою клеточную мишень?) отростков спинальных мотонейронов ( Bennett, 1970;1971; Bass, 1986a; Moller, 1995 ). Однако, в онтогенезе и у некоторых Apteronotidae сперва развиваются миогенные ЭО, позже исчезающие (Kirschbaum, 1983; Bass, 1986а). Ниже рассмотрены причины, по которым и у этих рыб только ЭО, развившиеся из мышечной ткани, могли быть первичными в эволюции.
В процессе своей дифференцировки из мышечных волокон (Dahlgren, 1910; Шмальгаузен, 1947; Szabo, 1960; Keynes, 1961; Kuhlenbeck, 1973; Kirschbaum, 1975, 1977, 1981; Westby, Kirschbaum, 1977; Srivastava, Szabo, 1972, 1973; Srivastava, 1978; Schwartz et al., 1975) или ( у Torpedinidae) из миобластов (Mellinger et al., 1978; Fox, Richardson, 1978, 1979, 1982) электроциты не только обретают свою полярность, но и более или менее утрачивают ( вторично) сократительную функцию в связи с репрессией ряда генов мышечного сократительно комплекса ( Newill, 1992; Asher et al., 1994; Alves-Gomes et al., 1995; Patterson, Zakon, 1996).
Между тем, известно, что у дефинитивных мышечных волокон, в отличие от электроцитов, свойства электрического диполя, и, как следствие, суммационные эффекты, если и проявлены, то очень слабо (George, 1970). В частности,в норме не выражена кооперативная полярность в характере распределения нервно-мышечных окончаний на поверхности отдельных волокон. Эти окончания бывают разбросаны по всему периметру волокна («распределенный» тип иннервации) или же (при «терминальном типе иннервации») сосредоточенны вблизи обеих миосепт, а в средней части отсутствуют ( Bone, 1966, 1970, 1978; Fetcho, 1986).
Электрофизиологическая аполярность дефинитивных мышц имеет вполне очевидное функциональное обьяснение. Асимметрия распределения ионных каналов сарколеммы и (или)-нервномышечных окончаний, единополярная в разных волокнах отдельного элемента мускулатуры, чревата суммацией разрядов. Последние при этом могли бы, в принципе, достигать амплитуды, достаточной для прямого электрического возбуждения одними мышцами-других, не предназначенных участвовать в данном двигательном акте.
Подобное конвульсогенное действие на мускулатуру электрической рыбы разрядов ее же собственных ЭО в той или иной мере ослабляют особые приспособления: изолирующие соеденительнотканные «прокладки» вокруг всего органа, а иногда также-вокруг oтдельных электроцитов и т.п. Однако у сильноэлектрической рыбы-электрического угря, когда он вынут из воды, наблюдаются конвульсии при собственных разрядах (Bennett, 1970, 1971; Kuhlenbeck, 1973; Барон, 1982; Bass,1986а).
Для понимания эволюции ЭО принципиальное значение имеет факт широкого сравнительно с ними распространения кожных электрорецепторов ( Bullock, 1982; New, 1997). Эти рецепторы имеются у круглоротых (Ronan, 1988; New, 1997) и, предположительно, были у ранне-палеозойских Ostracodermi (Thompson, 1977; Orvig, 1989; Кэралл, 1992). Они обнаружены практически у всех хрящевых и у представителей части отрядов костистых рыб, в том числе,-у всех «электрических» видов, за исключением Uranoscopidae (Bennett, 1971; Bullock, 1982; Zakon, 1988; New, 1997). Найдены эти рецепторы и у других позвоночных: Urodela (Fritzsch et al, 1986; Schlegel, 1997; Schlegel, Roth, 1997) и даже-некоторых млекопитающих-однопроходных (Schleich et al., 1986; Manger et al., 1997), отдельных видов насекомоядных (Gould et al., 1993).
Электрорецепторы подразделяются на несколько типов, различающихся, в частности, по своим частотным характеристикам. Порог т.н. ампулированных электрорецепторов и колб Лоренцини — около 5 нв/см у морских и 0,1-10 мкв/см у пресноводных видов. Частотный диапазон: от 0,1 до 50 гц. Постоянная времени в пределах 10 мсек. Эти рецепторы, спонтанно генерируют собственные потенциалы действия, ритм которых изменяется во внешних электрических полях, позволяя рыбам ощущать такие поля абиотического ( в том числе-геомагнитного) и биологического происхождения (Kalmijn, 1974; 1988; Броун, Ильинский, 1984; Tricas et al.,1995; New, 1997).
У других электрорецепторов - т.н. бугорковых, высокопороговых, но фазочувствительных ( срабатывающих от РЭО, собственных и чужих, а вне стимуляции обычно, хотя известны исключения, «электрически молчащих»), частотный диапазон порядка 50-2000 гц. Эти рецепторы функционируют в электролокаторных системах мормирид и гимнотовых, которые, сверх того, имеют и обычные рецепторы ампулированного типа ( Szabo, 1974; Hopkins, 1986; Bullock, 1982; Zakon, 1986, 1988).
Доказано, что сверхчувствительность ампулированных электрорецепторов в области низких частот позволяет рыбам ощущать на расстоянии до нескольких см низкочастотный компонент электро-импульсаций, генерируемых вовсе не ЭО, а обычными нейро-моторными системамами конспецифичных особей и других водных животных при реакциях испуга, дыхательных движениях жаберного аппарата и т.д..(Kalmijn, 1974, 1988; New, 1994; Tricas et al.,1995).
Разумеется, того лучше ощущаются аналогичные компоненты собственной электрической активности. Она, в частности-собственый дыхательный ритм (New, 1994), очевидно, воспринимается как фон, на котором, однако, распознаются несравненно более слабые, чем собственные, внешние сигналы: механизм центральной фильтрации, достигший наивысшего совершенства в локаторных системах с фазовыми (бугорковыми) рецепторами.
У рыб, имеющих такие системы: гимнотид и мормирид, ЭО обычно генерируют поразительно стандартные по всем своим параметрам, короткие (часто, менее 0,5 мсек) и, у многих видов, необычайно частые ( от 100 гц-до 2 кгц) разряды. Ритм этих разрядов может изменяться при воздействии внешних стимулов, в том числе-скачкообразно при появлении совпадающих с ним по частоте помех от РЭО других особей (Bass, 1986a; Moller,1995; Heiligenberg et al.,1996).
Зарождение принципиально новых биологических функций в филогенезе обычно связывают с их сменой при условиях наличия соответствующей «нейтральной» изменчивости» преадаптивного» типа и отбора, определяемого, исходно, вовсе не данной, еще не появившейся функцией, но, тем не менее, косвенно способствующего ее обретению в процессе дальнейшей эволюции (Северцов, 1948; Шмальгаузен, 1947, 1964).(См., напр., развитие легочного дыхания и способности ползать, опираясь на грудные плавники, у палеозойских рыб Rhipidistia в связи с обитанием в бедных кислородом и периодически высыхающих стоячих водоемах как, предположительно, эволюционные предпосылки выхода позвоночных на сушу ( Шмальгаузен, 1964; Szarski, 1962; Кэрролл, 1992)).
Вполне очевидно, что эти общие закономерности распространяются и на проблему генезиса ЭО. Первой их функцией могла стать только такая, которую хоть в минимальной степени способны выполнять обычные мышечные импульсации. Все прочие функции, по-видимому, появились как косвенные следствия отбора, совершенствующего первую из них. Между тем, характер электрической активности мышц таков, что отбор на увеличение ее амплитуды никак не мог привести к появлению ЭО поражающего действия или с локаторными функциями. Это со всей очевидностью вытекает из того, что такая активность создает вокруг тела рыбы только очень слабые и, преимущественно, хаотические осцилляции электрического поля.
Подобного рода осцилляции, как уже говорилось выше, на много порядков уступают по амплитуде разрядам сильноэлектрической рыбы и, конечно, не способны вызывать, хотя бы в минимальной степени, электрошоковый эффект. Однако, и для локации мышечные импульсы также непригодны, поскольку для нее требуются более или менее стандартные, очень регулярно и часто повторяющиеся сигналы ( Bullock, 1982; Ольшанский, 1990; Heiligenberg et al., 1996). К тому же пиковый компонент этих импульсов (обычно длительность намного меньше 10 мсек)-вне пределов постоянной времени ампулированных электрорецепторов, единственных имеющихся у неэлектрических рыб (см. выше).
Отсюда остается заключить, что начало отбора на появление ЭО могло быть связано только с какими-то совершенно иными биологическими функциями, а именно-такими, которые ( в отличие от локации и электрошока) способна выполнять, хотя бы в самой минимальной степени, и электрическая активность обычной скелетной мускулатуры.
Во всех известных нам гипотезах происхождения ЭО эти обстоятельства не учтены. Так, Х.Лиссман (Lissman, 1958), по-видимому, вполне справедливо (см.ниже) считал, что сильноэлектрические рыбы произошли от слабоэлектрических. Однако, при этом предполагалось, что начальной функцией ЭО могла быть электролокация. Она, как допускал этот автор, развилась непосредственно из способности рыб, имеющих электрорецепторы, ощущать электрические импульсации собственной мускулатуры и искажения создаваемых ими электрических полей вблизи обьектов, отличающихся по электропроводности от воды. Такая гипотеза возникла, когда еще не была выявлена необходимость для активной локации фазовых , высокочастотных электрорецепторов бугоркового типа, имеющихся только у гимнотовых и у мормирид ( Szabo, 1974; Zakon, 1986; Finger et al.,1986; Hopkins, 1986; Bullock, 1982; Ольшанский, 1990; New, 1997 ).
Как позже предположил М.Беннет (Bennett, 1970, 1971), сами электрорецепторы у низших позвоночных первоначально развились из механорецепторов боковой линии для восприятия рыбами собственной электрической активности, например — высокоамплитудных электроимпульсаций от акустической мышцы, от клеток Маутнера и т.д., с функциями кинестетической обратной связи. И ЭО, по Беннету, первоначально возникли в связи с теми же самыми функциями.
Однако, ответ кожных электрорецепторов рыбы на импульсации ее собственной мускулатуры, несомненно, должен зависеть от электропроводности ( ионной силы) внешней среды, непостоянной и в пресной, и даже — в прибрежной морской воде. Следовательно, подобного рода обратная связь, потребовала бы наличия, скорее уж, не кожных, а, внутритканевых электрорецепторов, пока, насколько нам известно, не обнаруженных (Finger et al., 1986).
К тому же и в этой гипотезе не учтено, что ампулированные рецепторы, согласно имеющимся в настоящее время данным, единственные, имеющиеся у неэлектрических рыб (Finger et al., 1986; New, 1997), по крайней мере, подавляющего их большинства (см.ниже), предназначены, как уже было отмечено выше, для восприятия относительно медленно изменяющихся электрических полей абиотического и биологического происхождения. Однако, как уже говорилось, такие рецепторы не способны воспринимать высокочастотный спайковый компонент нервных и мышечных импульсаций ( Bullock, 1982; Hopkins, 1986; Finger et al., 1986; Moller, 1995; New, 1997).
Итак, нервные и мышечные импульсации в сочетании с ампулированными электрорецепторами не могут использоваться для активной локации. Условием ее осуществления является наличие бугорковых рецепторов, а также источника стандартных, часто и ритмически генерируемых разрядов (см. выше), на что ЭО способны только у «волновых» видов слабоэлектрических рыб- гимнотовых и мормирид (Bass, 1986а; Bullock, 1982; Tricas et al, 1995; Heiligenberg et al.,1996).
Поэтому единственным возможным способом активной локации без участия таких РЭО и бугорковых рецепторов нам представляется восприятие ампулированными рецепторами рыбы искажений ее собственного квазипостоянного околоорганизменного электрического поля при частых и ритмических волнообразных («ундулирующих») движениях туловища и непарных плавников вблизи обьектов, отличающихся по электропроводности от воды. Такое поле создается шунтированием трансэпителиального потенциала в области ротового, жаберных и анального отверстий-( Kalmijn, 1974; Nuccitelli, 1992).
Мы зарегистрировали параллельно электрограмму и механограмму ундулирующих движенийи туловища частотой порядка 10 гц у личинок Apteronotus albifrons перед выклевом и сразу же после него, т.е. за несколько суток до начала функционирования даже личиночного ЭО. По нашим наблюдениям, подобного рода частые и ритмические вибрации тела характерны для личинок Apteronotus на самых ранних стадиях постнатального онтогенеза. На этих стадиях молодь этих рыб сбивается в тесные, не распадающиеся в темноте группы, в которых отдельные особи ориентируются взаимо-параллельно, совершая кооперативно вышеописанные ундулирующие движения.
Вполне очевидно, что такое наблюдение не доказывает наличие локации предполагаемого нами типа. Однако, сама ее принципиальная возможность представляется вполне вероятной на коротких дистанциях у мелких рыб или у личинок и мальков при условии наличия ампулированных электрорецепторов. В то же время такая форма локации, даже в случае ее наличия, не могла через отбор привести к развитию локаторных систем, в которых функционируют ЭО. Причиной служит отсутствие поводов для отбора на сокращение постоянной времени электрорецепторов и измения характера мышечных импульсаций, не участвующих в подобного рода локаторном процессе. Эволюционная преемственность возможна, разве что, в механизмах центрального анализа электросенсорной информации. Итак, развитие локаторных систем гимнотовых и мормирид, скорее всего, осуществлялось по иному эволюционному пути, через промежуточные функции никак не связанные с локацией.
На основании всего сказанного выше мы полагаем, что первичной функцией ЭО могла быть только генерация относительно слабых электрических сигналов (связанных с территориально-агрессивным поведением, заботами о потомстве и пр.), воспринимаемых ампулированными рецепторами других особей, т.е. функциональный аналог эрительно воспринимаемых выразительных движений, ритуализованной агрессии и др., или же звуковой, световой, химической сигнализации.—Ср. с классической гипотезой происхождения выразительных движений от мышечной идиомоторики, ( Дарвин, 1935; Eibl-Eibesfeldt, 1973; Хайнд, 1975; Докинз,1993; Лоренц, 1994).
Основанием для такого вывода служит то, что у рыб, имеющих ампулированные рецепторы, на очень малом (до нескольких см) расстоянии аналогичную сигнальную функцию вполне могут выполнять электрические импульсаций, возникающие и при обычной мышечной деятельности (импульсы не короче 10 мсек при частотах до 50 гц). Однако, мышечные разряды, действительно, способны обретать эту функцию только в тех, по-видимому, относительно редких случаях, когда могут предупреждать об агрессивных намерениях, испуге или же иных «социально значимых» реакциях данного индивида другие конспецифичные особи. либо же способствуют их взаимораспознаванию («свой - не свой») и взаимолокализации при плохой видимости (в темноте, мутной воде) в связи с разными формами группового и брачного поведения, заботами о потомстве и пр.
У предков электрических рыб в подобных случаях, при наличии соответствующей изменчивости, создавались предпосылки для отбора на дальнодействие электрического сигнала и превышение им шумового фона эа счет повторов, несходной с прочими мышечными импульсациями кинетики, а также увеличения амплитуды. При этом начальной мишенью отбора,вероятно, каждый раз оказывались не электрорецепторы, а именно мутанты, у которых та или иная группа мышц генерирует при сокращении, в момент, например, агрессивных взаимодействий, необычайно сильные и длительные (т.е.надпороговые для таких рецепторов) и, предпочтительно, при этом неординарные по кинетике разряды. Причиной служило то, что эти рецепторы и у многих неэлектрических рыб способны улавливать нанновольтовые осцилляции электрического поля при минимальном возможном превышении уровня тепловых шумов (Kalmijn, 1988), т.е. уже, по-видимому, достигли физического предела чувствительности ( Kalmijn, 1974, 1988; Лабас, 1986).
То, что именно сигнальная функция ЭО была первичной, подтверждает факт обнаружения в последние годы ряда слабоэлектрических видов сомовых (Siluriformes), из которых у одних (Clarias, Ompok) РЭО-растянутые, тетанусообразные как у морских электрических рыб, причем возникают только в момент агрессивных взаимодействий с конспецифичными особями (Baron et al., 1994a; Моршнев, Ольшанский, 1997). Между тем, у других сомовых (например, у ряда Mochokidae) наблюдаются разные градации перехода к спонтанной, ритмической генерации, а РЭО сравнительно очень коротки и совсем непохожи на обычные мышечные импульсации. Очевидно, это-более продвинутые формы ( Hagedorn et al., 1990; Орлов и др.1993; Baron et al., 1994 b).
Конечным результатом последующего отбора на все большее дальнодействие электрических сигналов у рыб, зарывающихся в грунт или же укрывающихся в разного рода убежищах, зарослях и пр., вероятно, могла стать смена первичной, сигнальной, функции ЭО на вторичную-защиты и нападения у некоторых, сравнительно немногих видов сильноэлектрических рыб ( Bennett, 1970; Барон, 1982; Bass, 1986a) : электрического сома Malapterurus, электрического угря Electrophorus (подотряд гимнотовых), скатов Torpedinidae.
При этом не исключено, что в отдельных случаях отбор на появление ЭО мог определяться не внутривидовыми социальными взаимодействиями, а относительным, сперва - случайным и отдаленным, сходством мышечных разрядов у рыб данного вида с электрическими сигналами территориальной агрессии у рыб другого вида - потенциальных хищников или же конкурентов.
Так, может быть, развились ЭО у звездочетов - Uranoscopidae, не имеющих электрорецепторов, но обитающих в одним сообществах со скатами Rajidae. У этих последних имеются не только ампулированные рецепторы, но также ЭО. Raijdae генерируют слабые электрические разряды при агонистических контактах с другими особями ( Bratton et al., 1987; New, 1994), предположительно-сигнал о занятой «посадочной площадке» на грунте. У черноморского звездочета Uranoscopus scabеr РЭО стимулируются разными зрительными стимулами, но особенно сильно-при виде подплывающего ската R.clavata, с чьими РЭО сходны по параметрам («электромимикрия»?) (Baron, Labas, 1986).
Наиболее сложной и длительной представляется эволюция локаторных систем мормирид и гимнотовых, также развившихся на базе электросигнализации. «Прообразом» мог служить вышерассмотренный гипотетический механизм восприятия ампулированными рецепторами искажений собственного квазипостоянного электрического поля при ритмических ундулирующих локомоциях (механической модуляции). Однако, предпосылки отбора на появление несравненно более совершенных и дальнодействующих высокочастотных механизмов электролокаторного «прощупывания» окружающих предметов, по-видимому, возникли только по мере прогресса систем т.н. «пассивной локации"-электро-коммуникации между конспецифичными особями. К числу приспособлений, изначально связанных с электрокоммуникацией, по всей вероятности, относятся: авторитмический характер и учащение РЭО, их укорочение за счет «взаимовычитания» противополярных импульсов на иннервированной и неиннервированной сторонах электроцита, видовая специализация параметров этих разрядов и механизмов электросенсорного распознавания: «свой - не свой» в условиях совместного обитания множества разных близкородственных видов слабоэлектрических рыб (Hopkins, 1970, 1986; Tricas et al., 1995; Kawasaki, 1996; Shieh et al.,1996). Одно из возможных преимуществ укорочения РЭО-выход за пределы частотного диапазона электрорецепторов других видов-потенциальных хищников и конкурентов.
Видовая специфичность сигналов, их половой диморфизм и отличия разрядов взрослых особей от молоди проявляются в длительности, скважности, кинетике, числе отдельных пиковых и (или) волновых составляющих каждого отдельного разряда ( Hopkins, 1970, 1986; Alves-Gomes et al., 1995; Moller, 1995; Tricas et al., 1995; Van der Bank, Kramer, 1996; Metzner, Viete, 1996). а для возрастных фаз-даже и в полярности относительно продольной оси тела (Tricas et al., 1995).
Косвенным последствием отбора на повышение помехоустойчивости систем генерации- распознавания видоспецифичных РЭО, регулярного обмена ими, могла, в конце концов, стать «активная локация»: способность распознавать также расположенные вблизи предметы, отличающиеся по электропроводности от воды, по создаваемым ими на поверхности тела рыбы искажениям электрического поля от ее же собственных высокочастотных ритмических разрядов, предназначенных для коммуникации.
В связи с функцией электросенсорного распознавания особей своего вида и коммуникации с ними, скорее всего, развились (конвергентно у мормирид и гимнотовых) фазочувствительные рецепторы, а также-центральные механизмы анализа поступающей с них информации и управления РЭО. В частности, вероятно, таково происхождение вышеупомянутого рефлекса скачкообразной смены частоты генерации при появлении на ней регулярных помех от РЭО другой особи (Hopkins, 1980, 1981, 1986; Heiligenberg et al., 1996; Kawasaki, 1996; Shieh et al., 1996).
Наконец, этот же эволюционный процесс обусловил прогрессивное развите церебеллярного отдела головного мозга, который у мормирид по показателям цефализации: относительному весу ( Броун, Ильинский, 1984; Moller, 1995) и потреблению кислорода сравнительно с общеорганизменным - превосходит всех остальных животных, включая даже человека (Nilsson, 1996). Такая сверх-цефализация, очевидно, - продукт длительной адаптивной эволюции,-еще одно подтверждение того, что активно-локаторная функция ЭО никак не может быть исходной для остальных функций: она, напротив, высшая из них.
В то же время пока нельзя абсолютно исключить возможность того, что бугорковые рецепторы у предков гимнотовых и мормирид развились преадаптивно, вне и до функции локации. Некоторые сомнения в этом вопросе порождены сообщением об обнаружении структур, морфологически сходных с такими рецепторами, у обитающего в Индии сома Rita rita (Bagridae), у которого даже само наличие ЭО пока не показано (Srivastava and Prasad, 1984).
Неспособность ампулированных рецепторов воспринимать короткие ( менее 10 мсек) импульсы - очевидная причина того, что, безотносительно к сказанному выше, мишенью отбора на появление ЭО могли становиться, преимущественно, те мышцы, которые разряжаются относительно длительными и мощными залпами в момент реакции избегания или атаки-при «рывках»,"бросках"(George, 1970; Басов,1985; Svoboda, Fetcho, 1996 ), генерируют растянутые (более 10 мсек) потенциалы действия, что характерно, в основном, для раннего постнатального онтогенеза (Spitzer, 1979; Аршавский, 1982; van Mier et al., 1989; Tunstall, Roberts, 1991; Perrings, Roberts, 1995; Roberts, Perrings, 1995), или же, наконец, осуществляют очень частые ритмические сокращения в тетаническом режиме.
Представляется вероятным, что замедленный характер мышечных импульсаций на ранних стадиях постнатального онтогенеза благоприятствовал отбору на образование у многих гимнотовых и мормирид особых ЭО, функционирующих только в личиночный период. Позже такие органы, как правило, исчезают, сменяясь дефинитивными, развивающимися, как и личиночные ЭО, из осевой мускулатуры, но- в других миотомах, или (у Apteronotidae), из отростков мотонейронов (Kirschbaum, 1977, 1981, 1983; Kirschbaum, Westby, 1975; Westby, Kirschbaum, 1977, 1978).
Начальные функции РЭО личинок, по-видимому, так или иначе связаны с запретом каннибализма и (или) заботами о потомстве родительских особей, а также, возможно, с ювенильным групповым поведением (Барон, 1982; Hopkins, 1986). Не исключено, что ЭО с именно такими чисто сигнальными функциями послужили эволюционной предпосылкой для дальнейшего развития систем пассивной и (затем) активной электролокации.
Впрочем, нельзя исключить и вторичное происхождение личиночных ЭО после развития механизмов электрической сигнализации, связанной с агрессивным поведением взрослых особей (или), в других, пока не выявленных случаях, выполняющей функцию сигнала «коллективной опасности», аналогично звуковым, световым или химическим («вещества испуга») сигналам у некоторых животных, в т.ч. рыб (Хайнд, 1975; Mackie, 1995).
Кстати, в такой связи, возвращаясь к проблеме генезиса нейрогенных дефинитивных ЭО Apteronotidae, следует отметить, что свидетельством их вторичного по сравнению с миогенными личиночными ЭО происхождения, по нашему мнению, является вовсе не сам факт более позднего развития в онтогенезе, в чем видят аргумент в пользу более ранней эволюции (Kirshbaum, 1983), а невозможность восприятия сверхкоротких импульсаций таких ЭО в отсутствие бугорковых электрорецепторов, пока обнаруженных только у рыб, имеющих электролокаторные системы. (См., однако, выше о сомах Rita rita).
Преимущества мышц, функционирующих в тетаническом режиме, как возможных эвоюционных предшественников ЭО связаны со следующим явлением. В начале тетануса, безотносительно к спайкам, как известно, может развиваться ступенчатая, углубляющаяся деполяризация мембран мышечных волокон в результате слияния ( временной суммации) возбуждающих постсинаптических потенциалов (ВПСП) концевых пластинок-т.н. «фаза фацилитации». За этой фазой обычно следует медленная реполяризация (Костюк, 1966; Заалишвили, 1971; Bendall, 1969; Гурфинкель, Левик, 1985).
Тетанический режим сокращений бывает необходим для поддержания (фиксации) позы. У рыб он, по-видимому, может спорадически возникать в миотомальной осевой мускулатуре при фиксации туловища или, особенно, хвоста в определенной позиции. Однако, особенно вероятно его появление при частых ритмических сокращениях мышц голосового аппарата (Константинов, Мовчан, 1985).
Рыбами звуки издаются, в основном, за счет частых вибраций стенок плавательного пузыря (до 150 гц) и пекторального стридуляционного механизма (до 1 кгц). (Протасов, 1965; Tavolga, 1964). С пузырем связана акустическая мышца-m.protraсtor, развивающаяся у мохокидовых (Mochokidae) сомов из элементов осевой дорсо-вентральной мускулатуры (Ladich, Bass, 1996).
Тетаническим режимом работы акустической мышцы как обстоятельством, способствующим восприятию ее разрядов низкочастотными ампулированными рецепторами, скорее всего, обьясняется обилие недавнооткрытых слабоэлектрических видов среди Mochokidae и других Siluriformes (см. выше). Для сомообразных характерна звуковая сигнализация с участием, во многих случаях, именно этой мышцы (Hagedorn et al.,1990; Ladich, Bass, 1996). В то же время сомообразные, в отличие от других рыб с развитым голосовым аппаратом, имеют электрорецепторы, причем, по крайней мере, у исследованных в этом отношении видов (см. однако, выше о Rita rita) - только ампулированного типа (Finger, 1986; New, 1997). Так, оказалось, что у мохокидовых сомиков как раз в акустической мышце локализуется ЭО, причем нервное управление РЭО и генерацией звуков осуществляют одни и те же моторные ядра головного мозга ( Ladich, Bass, 1996). Отмечены случаи, когда РЭО генерируются, регулярно чередуясь со звуковыми сигналами (Hagedorn et al., 1990). Пока еще не хватает фактического материала для более или менее убедительного обьяснения причин, в силу которых те или иные мышцы дали начало ЭО именно у данной электрической рыбы.
Однако, примечательно, что, например, у атлантического звездочета с его телескопическими и очень подвижными (как у хамелеона) глазами ЭО развились из заглазничных мышц, фиксирующих глаз в определенной позицуии (White, 1918; Bennett, 1971).
У скатов Torpedinidae, чьи ЭО образуются из жаберной мускулатуры, слабоэлектрические родичи отсутствуют,-по-видимому, вымерли. Однако, у Narcine brasiliensis, наряду с «сильноэлектрическими"органами, сохранились (как и у электрического угря,-Kaynes, 1961) «слабоэлектрические» дополнительные ЭО (Kuhlenbeck, 1973), очевидно, предназначенные для сигнализации. Судя по палеоморфологическим данным, подобные же дополнительные ЭО имелись и у ряда видов вымерших Ostracodermi наряду c мощными основными ЭО, происходящими от жаберной мускулатуры (Moy-Thomas, Miles, 1971). В то же время показано, что у современных акул и скатов жаберные импульсации, ощущаемые электрорецепторами, играют важную роль в социальном, особенно же, репродуктивном поведении (Kalmijn, 1971; 1974; New, 1994; Bodznick, Board, 1986; Tricas et al., 1995).
У Rajidae сигнальная функция разрядов их слабого ЭО, по-видимому, связана с агонистическим поведением (New, 1994, см. выше). Между тем, неэлектрические ромбовидные скаты, в отличие от Rajidae, у которых значительная часть хвостовой мускулатуры замещена СЭТ ( Jacob et al., 1994; Vanderbank, Kramer, 1996), как известно, используют свой хвост в качестве оборонительного оружия и способны наносить им довольно мощные удары. В связи с тем, например, у таких неэлектрических ромбовидных скатов как хвостоколы (Trygonidae) хвост снабжен шипами с ядовитыми железами.
Как следует из вышесказанного, отбор на появление ЭО, а затем - на обретение ими вторичных функций - яркие примеры косвенной селекции. Иными словами, многие элементы механизмов, ответственных у рыб за прием и генерацию электрических сигналов, пассивную и активную локацию, электрошоковые воздействия на жертву и потенциального хищникавозникли, по всей вероятности, не в результате отбора на именно данную конечную функцию, а косвенным, более сложным путем. В ряде случаев и исходный материал отбора, и его начальные причины, скорее всего, не имели прямого отношения к конечному результату. Селекция осуществлялась как бы по принципу: «искали Индию, а открыли Америку».
Так, мышечные электрические импульсации, их пролонгация в раннем постнатальном онтогенезе и, особенно, при тетанусе-побочные эффекты сократительной деятельности. Они вообще не имеют приспособительного смысла и никак не связаны с новообретаемой сигнальной функцией ЭО.
Правда, начальный отбор на увеличение амплитуды ( дальнодействия) мышечных разрядов, т.е.-на соответствующие морфо-функциональные изменения ответственных за эти разряды мышц, направлен как раз на то, что, в результате, и возникает. Впервые у исходно неэлектрических рыб появляется специальный механизм генерации электрических сигналов (при агрессивных взаимодействиях и т.п.), адресованных другим особям .
Однако, далее и ЭО поражающего действия, и локаторные системы развиваются опять-таки за счет селекции, исходно не направленной на обретаемый конечный результат. Первые, как уже говорилось, по всей вероятности,-продукт отбора на дальнодействие сигнальных ЭО. Между тем, амплитуда (мощность) электрических сигналов, генерируемых в водную среду, обратно пропорциональна кубу расстояния между источником и приемником. Их экспоненциальное затухание по мере удаления от источника (Ольшанский, 1990) вполне может приводить к тому, что РЭО, вблизи-способный вызвать электрошок, на некотором расстоянии от рыбы, укрывающейся в зарослях, грунте и т.п., функционирует всего лишь как сигнал, адресованный электрорецепторам других особей, для чего, исходно, и предназначался.
Системы «активной» локации («электровизорные»), по всей вероятности, - продукт отбора на видовую специализацию РЭО и дальность передачи сигналов в «зашумленном» канале связи ( отсюда-авторимический, т.н. «волновой» режим генерации РЭО, рефлекс избегания помех на этой частоте) и повышение надежности центральных механизмов электросенсорного распознавания «свой-не свой» при обитании множества разных видов слабоэлектрических рыб ( в Африке-мормирид, в Америке-гимнотид) в одном и том же биологическом сообществе. Как известно, мормириды и гимнотовые распознают по РЭО не только свой вид, но и пол конспецичных особей, а также отличают взрослые индивиды от молоди (Hopkins,1978, 1981). Характер РЭО меняется у этих рыб при действии половых гормонов (Bass, 1986b; Zakon, 1996).
Тем более, примеры непрямого отбора представляют собой предполагаемые нами электромимикрия (Baron, Labas, 1986) и отбор на дальнодействие РЭО, имитирующих электросигналы скатов Raijdae, как вероятная исходная причина превращения заглазничных ЭО атлантического звездочета Astroscopus в оружие защиты-нападения ( White, 1918; Bennett, 1970, 1971).
В целом эволюция ЭО-наглядный пример появления новых биологических функций в филогенезе через их расширение, смену и исходно не направленный на обретение данной новой функции («косвенный») отбор.
Работа поддержана грантом 96-04-49-308 р.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Аршавский И.А. Физиологические механизмы и закономерности индивидуального развития.М.:"Наука», 1982. 270 с.
Барон В.Д.Электрогенераторные системы рыб .М.:"Наука», 1982. 113 с.
Басов Б.М.Электрические поля пресноводных неэлектрических рыб.М.:"Наука»,1985.109 с.
Броун Г.Р., Ильинский О.Б. Физиология электрорецепторов.Л.:Наука,1984. 247 с.
Гурфинкель В.С.,Левик Ю.С.Скелетная мышца. Структура и функции. М: Наука. 143с.
Дарвин Ч.Происхождение видов. М.-Л.:Огиз-Сельхозгиз,1937. 608 с.
Докинз Р. Эгоистичный ген. М.: Мир, 1993. 316 с.
Заалишвили М.М. Физико-химические основы мышечной деятельности.Тбилиси:"Мацниереба»,1971. 409 с.
Константинов А.И., Мовчан В.Н. Звуки в жизни зверей.Л.: Изд-во ЛГУ, 1985.302 с.
Костюк П.Г. Механизм пессимального торможения мышечного сокращения.//Биофизика мышечного сокращения/ М.:Наука,1966. С. 89-98.
Кэрролл Р. Палеонтология и эволюция позвоночных. М.: Мир, 1992. 279 с.
Лабас Ю.А. К вопросу высокой чувствительности ампулированных электрорецепторов //Электрические свойства гидробионтов/ М.: Изд-во ИЭМЭЖ им. А.Н.Северцова АН СССР, 1986. С. 4-10.
Лабас Ю.А., Белоусов Л.В.,Казакова Н.И. Организменная и клеточная полярность.//в кн:"Теоретические и математические аспекты морфогенеза» М.: Наука, 1987. С. 95-106.
Лоренц К. Агрессия (так называемое «зло»).М.:"Прогресс», 1994. 269с.
Моршнев К.С.,Ольшанский В.М.Электрические разряды азиатского сома Ompok Bimaculatus (Siluridae).// ДАН. «Физиология».1997.Т.354, N3. С.419-422.
Ольшанский В.М. Бионическое моделирование электросистем слабоэлектрических рыб .М.,"Наука».1990. 207 с.
Орлов А.А.,Барон В.Д.,Ольшанский В.М.Электрогенераторная активность Synodontis и ее изменения при действии слабых электрических полей.// ДАН."Физиология"1993.Т. 332.N 1. С.108-111.
Протасов В.Р. Биоакустика рыб.М.: Наука, 1966, 206 с.
Протасов В.Р.,Бондарчук А.И.,Ольшанский В.М. Введение в электроэкологию.М.: «Наука», 1982. 336 с.
Северцов А.Н. Собрание сочинений. Т. 4. Происхождение и эволюция низших позвоночных. М.-Л.: АНСССР, 1948. 400 с.
Хаинд Р. Поведение животных. М.: Мир, 1975. 855 с.
Шмальгаузен И.И. Основы сравнительной анатомии позвоночных животных. Изд.1У. М.: «Сов. наука», 1947. 540 с.
Шмальгаузен И.И. Происхождение наземных позвоночных.М.:Наука, 1964. 272с.
Alves-Gomes J. A.,Orti G., Haygood M.,Heiligenberg W.. Phylogenetic analysis of the South American electric fishes (Order Gymnotiformes) and the evolution of their electric system: a synthesis based on morphology, electrophysiology and mitochondrial sequence data.// Mol.Biol.Evol. 1995. V. 12. P.298-318.
Asher O., Fuchs S., Souroujon M. C. Acetylcholine-Receptor and Myogenic Factor Gene Expression in Torpedo Embryonic-Development //Neurorep. 1994. V 5. N 13. P. 1581-1584.
Bank (van der) F.H., Kramer B.Phylogenetic-Relationships Between 8 African Species of Mormyriform Fish (Teleostei, Osteichthyes) — Resolution of a Cryptic Species, and Reinstatement of Cyphomyrus Myers, 1960 //Biochem.System. and Ecol. 1996, Vol 24, Iss 4, P. 275-290.
Baron V.D.,Labas J.A."Electromimicry», a special type of emitation behaviour in fish? // in: Proc. of the 1-st Neuroetholog. Congr.(abstr.)./Tokyo, 1986.P.112.
Baron V.D., Morshnev K.S., Olshansky V,M., Orlov A.A. Electric organ discharges of two species of African catfish (Synodontis) during social behaviour.// Anim.Behav.,1994b. V. 48. P. 1472-1475.
Baron V. D., Orlov A. A., Golubtsov A. S. African Clarias Catfish Elicits Long-Lasting Weak Electric Pulses// Experientia. 1994a. V. 50. N 7. P. 644-647.
Bass A.H. Electric Organ revisited:// Electroreception./Ed. Bullock T.H., Heiligenberg W./N.Y.:John Wiley and sons,1986a. P.13-70.
Bass A.H. A hormone-sensitive communication system in an electric fish //Neurobiology. 1986b. V.17. N 3. P. 131-155.
Bendall J.R.Muscles, molecules and movement. An essey in the contraction of muscles. london: Heinemann educational books ltd., 1969. 256 P.
Bennett M. V. L. Comparative Physiology: electric organs.// Ann. Rev. Physiol. 1970 . V.32. P. 471-528.
Bennett M. V. L. Electric organs.// Fish Physiology./ Ed. Hoar W.S., Randall D.J. N.Y.:Acad. Press, 1971. V. 5. P. 347-491.
Bjering H.C. Electric Tetrapods? // Stud. in Herpetology / Ed.Rocek Z.. Prague: Univers.Vid, 1986. P. 29-36.
Bodznick D., Boord R.I. Electroreception in Chondrichthies //Electroreceptions./ Ed. Bullock T,H., Heilgenberg W./N.Y.:John Wiley and sons, 1986. P. 225-256.
Bone Q. On the functions of the two types of myotomal muscle fiber in elasmobranch fish // J.Mar.Biol.Ass.U.K. 1966.V.46. P.321-349.
Bone Q.Muscular innervation and fish classification //Symp. Intern. Zoofil.1st. Univ. Salamanca. 1970. P. 369-377.
Bone Q. Locomotor muscle. //Fish physiology /Ed. Hoar W.S., Randall W.H./.N.Y.: Acad.Press., 1978. V.7.,P.361-424.
Bratton B,O, Ajers J,L. Observations on the electric organ disscharge of two skate species (Chondrichthies: Rajidae) and its relationionship to behavior // Env. Biol. Fishes. 1987.V. 20, Iss 4 ,P. 241-254.
Bullock T.H. Electroreception.//Ann.Rev.Neurosci.1982.V.5.P.121-170.
Dahlgren U.The origin of the electricity tissues in fishes.//The American Naturalist. 1910.V. 44. P.193-202.
Eibl-Eibesfeldt j. Der vorprogrammierte Mensch.//Wien, Munchen, Zurich: Deutsch.Taschenb.Verl. Wissenschaft, 1976. 294 S.
Fetchо J. R., A review of the organization and evolution of motoneurons innervating the axial musculature of vertebrates.// Brain Research Rev./ N.Y.: Elsevier, 1986.V.12 N3.P.243-480.
Finger T.E..Electroreception in catfish: behavior, anatomy and electrophysiology //Electroreception / Ed. Bullock T.H., Heiligenberg W. N.Y.: John Wiley and sons., 1986. P. 287-317.
Finger T.E., Bell C.C., Carr C.E. Comparisions among electroreceptive Teleosts: whay are electrosensory systems so similar?//Electroreception // Ed. Bullock T.H., Heiligenberg W. /N.Y.: John Wiley and sons, 1986. P. 465-481.
Fox G.O.,Richardson G.P. The developmental morphology of Torpedo marmorata electric organ. Electrogenic phase.// J.Compar. Neurol.1978. V.179.P. 677-697.
Fox G.O.,Richardson G.P. The developmental morphology of Torpedo marmorata electric organ.Myogenic phase // J.Compar. Neurol. 1979. V.185.,P.293-314.
Fox G.O.,Richardson G.P.,Kirk C. Torpedo electromotor system development. Neuronal cell death and electric organ development in the fourth branchial arch. J.Compar. Neurol. 1982. V. 236.P.274-281.
Fritzsch B.and Munnz H., Electroreception in amphibians.// Electroreception/ Ed. Bullock T.H., Heiligenberg W./N.Y.: John Wiley and sons, 1986.P.483-496.
George R.E. The summation of muscle fibre action potencials. Med.and Biol. Eng. 1970.,V.8. N4. P.357-360.
Gould E., Mc Shea W., Grand T.Function in the star in the star-nosed mole , Condylura cristata .// J.Mamm.1993. V.76.P.108-116.
Hagedorn M., Womble M., Finger T.E. Synodontid Catfish: a New Group of Weakly Electric Fish.Behaviour and Anatomy.// Brain.Behav.Evol. 1990. V.35. P. 268-277.
Heiligenberg. W., Metzner W., Wong C.J. H., Keller C. H., Motor Control of the Jamming Avoidance-Response of Apteronotus-Leptorhynchus — Evolutionary Changes of a Behavior and Its Neuronal Substrates.//Jour. of Compar. Physiol. A-Sensory Neural and Behav. Physiol. 1996. V. 179.N 5. P. 653-674.
Hidaka K.,Toida N.Biophysical and mechanical properties of red and white muscle fibers in fish.// J. Physiol. Lond. 1959.V.201.P.49-59.
Hopkins C.D.Evolution of electric communication channels in Mormyrids //Behav.Ecol.Sociobiol.1970.V.7.P.1-13.
Hopkins C.D. Behavior of Mormyridae//in:"Electroreception"//Ed. T.H.Bullock T.H.,Heiligenberg W./ N.Y.: John Wiley and sons.1986. P.527-576.
Jacob B. A., Mceachran J. D., Lyons P. L. Electric Organs in Skates — Variation and Phylogenetic Significance (Chondrichthyes, Rajoidei). //J. Morphol. 1994. V. 221.N. 1.P. 45-63.
Kalmijn A. L.The electric sense of sharks, skates and rays.//J. Exp. Biol.1971.V. 55.P.371-383.
Kalmijn A.J. The detections of fields from unanimate and animate sources other than electric organ // Handb. of Sensory Physiol./ Berlin: Springer Verl., 1974..V.111, Iss. 3. P.147-200.
Kalmijn A.J. Detection of weak electric fields. //Sensory Biology of Aquatic Animals / Ed. Atema J., Fay R.P.,Popper A.N., Tawolga W./N.Y.: Springer Verl.N.Y.1988. P. 507-528.
Kawasaki M. Comparative-Analysis of the Jamming Avoidance-Response in African and South-American Wave-Type Electric Fishes //Biol. Bull. 1996. V. 191.N 1.P. 103-108.
Keynes R.D .The development of electric organ in Electrophorus electricus //Bioelectrogenesis/ Ed. C.Chages C., Carvalho A.P./ Amsterdam: Elsevier, 1961.P.14-18.
Kirschbaum F. Development of the electric discharge in mormyrid and gymnotoid fish (Marcusenius sp. and Eigenmannia virescens). // Experientia .1975.V.31. P. 1290-1294.
Kirshbaum F. Electric organ ontogeny: distinct larval organ precedes the adult organ in weakly electric fish. // Naturwiss. 1977.B. 64. S.387-388.
Kirshbaum F. Ontogeny of both larval electric organ and electromotor neurons in Pollymirus isidori (Mormyridae, Teleostei) //Adv. Physiol. Sci. 1981. V.31. P. 129-157.
Kirshbaum F. Myogenic electric organ precides the neurogenic organ in Apteronotid fish. // Naturwiss. 1983.B. 70.S.205-207.
Kirschbaum F., Westby G.W.M. Development of the electric discharge in mormirid and gymnotid fish (Marsucennius sp. and Eigenmannia virescens)//-Experientia. 1975.V.31.,P.1290-1293.
Kuhlenbeck H."Electric nerves and organs; bioluminescence // The central nervous system in vertebrates //Ed. G.Karger G./ Basel:Grundwiss.Verl. V.3,P. 2 , C. 5, 1973. P. 878-907 .
Ladich F., Bass A. H. Sonic-Vocal-Acousticolateralis Pathways in Teleost Fishes — A Transneuronal Biocytin Study in Mochokid Catfish. //J. of Compar. Neurol. 1996, V. 374.N 4.P. 493-505.
Lissman H.W.On the function and evolution of electric organs infish// J.Exp.Biol.1958.V.35.P. 156-191.
Mackie G.O. Unconventional Signaling in Tunicates.// Mar. and freshwater behav. and physiol.1995. V.26, Iss 2-4, P.197-205.
Manger P.R., Collins R.,Pettigrew J. D.,Histological observations on presumed electroreceptors and mechanoreceptors in the beak skin of the longbeaked echidna, Zaglossus bruijnii.// Proc. R.. Soc. Lond.B.1997. V.264. P.165-172.
Mier van P., Armstrong j.,Roberts A. Development of early swimming in Xenopus laevis embryos: myotomal musculature, its innervation and activation //Neurosci. 1989. V.32, N1. P 112-126.
Moller P. Electrical fishes. History and behaviour. Lond. :Chapman C., P.Hall, 1995. 305 P.
Metzner W., Viete S. The Neuronal Basis of Communication and Orientation in the Weakly Electric Fish, Eigenmannia .2. Electrolocation and Avoidance of Jamming by Neighboring Conspecifics.// Naturwiss.1996. V.83.N 2.P. 71-77.
Mellinger J.,Belbenoit P.,Ravaille M.,Szabo T.Electric organ development in Torpedo marmorata.Chonrichthyes.//Develop.Biol.1978.V.67. P. 167-188.
Moy-Thomas J.A. and Miles R.S. Paleozoic Fishes. London:(2d ed.) Chapman a. Hall ltd., 1971. 259 P.
New J.G.Electric Organ Discharge and Electrosensory Reafference in Scates.// Biol.Bull. 1994 . V.187 P. 64-75.
New J.G. The evolution of Vertebrate Electrosensory System //Brain, Behav.,Evol. 1997 V.50.P. 244-252..
Neville, C.M., and Schmidt J.,Expression of myogenic factors in skeletal muscle and electric organ of Torpedo californica.// FEBS Lett.1992. V.305. P. 23-26.
Nilsson G.E..Brain and Body Oxygen Requirements of Gnathonemus Petersii, a Fish with an Exceptionally Large Brain.//Jour. of exper.Biol. 1996. V. 199.N. 3.P. 603-607.
Nuccitelli R. Endogenous ionic currents and DC electric fields in multicellular animal tissues. [Review]. //Bioelectromagnetics.1992. Suppl. 1 .P.147-157.
Orvig T.Histologic studies of ostracoderms and fossil elasmobranchs.6. Hard tissues of Ordovician vertebrates.// Zool. Scripta. 1989. V.18. P. 427-446.
Patterson J.M., Zakon H.H.. Differential Expression of Proteins in Muscle and Electric Organ, a Muscle Derivative. // Jour.of Compar. Neurol. 1996. V. 370.N.3.P.367-376.
Perrins. R., Roberts A. Cholinergic and Electrical Motoneuron-to-Motoneuron Synapses Contribute to on-Cycle Excitation During Swimming in Xenopus Embryos. // Jour.of Neurophysiol. 1995.V. 73.N 3.P. 1005-1012.
Roberts A., Perrings R. Positive Feedback as a General Mechanism for Sustaining Rhythmic and Non-Rhythmic Activity// Journ. of Physiol. (Paris).1995.V.89.N 4-6. P. 241-248.
Ronan M.C. Anatomical and physiological evidence for electroreception in larval Lampreys.//Brain Res.,V.448. P.173-177.
Schlegel A.P. Behavioral sensitivity of the european cave salamander, Proteus anguinus, and a pyrenean newt, Euproctus asper, no electrical fields in water //Brain,Behav.,Evol. 1997. V.149. P. 121-131
Schlegel P.A. and Roth A.Tunning of electroreceptors in the blind cave salamander Proteus anguinus //Brain.,Behav.,Evolut.1997. V.149.P. 132-136.
Schwartz I.R.,Pappas G.D.,Bennett M.W.L. The fine structure of electrocites in weakly electric Teleost // .Jour.Neurocytol.1975.V.4. P.87-114.
Shieh K.T., Wilson W., Winslow M., Mcbride D. W., Hopkins C.D. Short-Range Orientation in Electric Fish — An Experimental-Study of Passive Electrolocation// Jour. of Exper.Biol. 1996. V. 199. N 11. P. 2383-2393
Spitzer N.C.Ion channels in development.// Ann.Rev.Neurosci.1979.V.2. P.363-379.
Srivastava C.B.L.Differentation of electric organ from muscle precusors in the regenerating tail of a weakly electric teleost :a morphogenetic approach.// Ind. J.Exper.Biol.1978.V 16.P.762-767.
Srivastava C. B.L.., Prasad M. S.// Tuberous organs in a non-eletric teleosts Rita rita (Ham.)// Proc. Nat. Acad. Sci. Ind. B.1984.V.54.N 3.P.187-188.
Srivastava C. B.L.,Szabo T.Development of electric organs of Gymnarchus niloticus .1.Origin and histogenesis of electroplates.-// J. Morphol.1972.. V.138.P.375-386. .
Srivastava C. B.L.,Szabo T.2.Formation of spindless. J. Morphol. 1973.V. 140. P.461-466.
Stensio E. The downtonian and devonian vertebrates of Spitzbergen.p.1.Cephalaspidae.// Skr.Svalbard Nordishavet.Oslo. 1927.391p.
Svoboda K. R., Fetcho J. R. Interactions Between the Neural Networks for Escape and Swimming in Goldfish //Jour. of Neurosci.1996. V. 16.N 2. P. 843-852.
Schwartz I.R.,Pappas G.D.,Bennett M.W.L.The fine structure of electrocites in weakly electric teleost // .J.Neurocytol.1975.V.4.P.87-114.
Szabo T.Development of the electric organ of Mormyrides.//Nature. 1960. V.188. P.760-762.
Szarski H. The origin of the Amphibia.//Quart. Rev. Biol.V.37.P.189-241. 1962.
Thompson K.S. On the individual history of cosmine and possible electroreceptive function of the pore canal system in fossil fishes //Problems in Vertebrate Evolution / Ed. S.M.Andrews S.M., Miles R.S., Walker D./Lond.: AP., 1977.59 P.
Tricas T. C., Michael S.W., Sisneros J.A. Electrosensory Optimization to Conspecific Phasic Signals for Mating.//Neurosci Lett. 1995.V. 202.N 1-2. P. 129-132.
TriJllo-Genoz O.,Echague J.A.,Macadar O.Innervation pattern and electric organ dicharge waveform in Gymnotus carapo (Teleostei; Gymnotiformes).// J.Neurobiol.1984.V.15. P.273-281.
Tunstall M. and Roberts A. Longitudinal coordination of motor output during swimming in Xenopus embryos // Proc.Roy.Soc.Lond.B. 1991. V.244.P.27-32.
Wachtel A.W.// The ultrastructural relationships of electric organ and muscle.1. Filamentous systems.// J.Morphol.1964.V.114.P. 325-359.
Westby G.W.G.,Kirshbaum F. Emergence and development of the electric organ discharge in mormyrid fish Pollimyrus isidori.2. Replacement of the larval by the adult discharge.// J.Comp.Physiol.A.1978.V.127.P.45-59.
White E.G.The origin of the electric organ in Astroscopus guttatus.//Dep. Mar.Biol.Carnegie Inst.Washington.,Pap from the Dep.of Mar.Biol.1918.N 252.P.139-172.
Zakon H.H. The electroreceptive perifery.// Electroreception /Ed. T. H. Bullock T.H., Heiligenberg W. / N.Y.: John Wiley and Sons, 1986. P.103-156.
Zakon H.H. The electroreceptive diversity in structure and function. // in: Sensory Biology of aquatic Animals ./Ed.Atema J., R.R.Fay R.R., A.N. Popper A.N., Tavolga W.N. N.Y.: Springer, 1988. P.813-850.
Zakon H.H. Hormonal Modulation of Communication Signals in Electric Fish.// Developm. Neurosci. 1996. V. 18.N 1-2.P.115-123.